Ассоциация объемов лимбических структур мозга с развитием психоневрологических расстройств у пациентов, перенесших ишемический инсульт

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Постинсультные депрессивные расстройства (ПДР) и постинсультные когнитивные нарушения (ПКН) являются частыми последствиями ишемического инсульта (ИИ). Целью исследования было изучение возможных связей между относительными объемами корковых и лимбических структур головного мозга в остром периоде ИИ и изменениями биохимических показателей гипоталамо-гипофизарно-надпочечниковой, симпато-адреналовой и воспалительной систем с развитием ПДР или ПКН после ИИ легкой или умеренной степени тяжести. Пациенты, у которых позднее развилось ПДР, имели значимо меньшие относительные объемы гиппокампа, энторинальной коры и височного полюса по сравнению с пациентами без депрессивных симптомов. Развитие ПКН было ассоциировано со значимо меньшими объемами височного полюса и супрамаргинальной извилины по сравнению с пациентами без когнитивных нарушений. Множественный логистический регрессионный анализ показал более высокую вероятность развития ПДР у пациентов с меньшим объемом височного полюса (β0 = 10.9; β = –4.27; p = 0.04) и повышенной активностью α-амилазы слюны (β0 = –3.55; β = 2.68e–05; р = 0.02). Вероятность ПКН была выше у пациентов с меньшим объемом супрамаргинальной извилины (β0 = 3.41; β = –0.99; p = 0.047), меньшим объемом височного полюса (β0 = 3.41; β = –3.12; p = 0.06) и увеличенной концентрацией кортизола в волосах при поступлении (уровень накопленной стрессовой нагрузки в течение месяца до ИИ; β0 = 3.41; β = –0.05; р = 0.08). Результаты подтверждают гипотезу о предрасположенности к ПДР и ПКН и сценариях их патогенеза (предварительное воздействие множественных факторов и ИИ, выступающий в качестве финального удара).

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Н. В. Иерусалимский

ГБУЗ “Научно-практический психоневрологический центр имени З.П. Соловьева” Департамента здравоохранения города Москвы; ФГБУН “Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии” Российской академии наук

Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва; Москва

Т. А. Дружкова

ГБУЗ “Научно-практический психоневрологический центр имени З.П. Соловьева” Департамента здравоохранения города Москвы

Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва

М. Ю. Жанина

ГБУЗ “Научно-практический психоневрологический центр имени З.П. Соловьева” Департамента здравоохранения города Москвы; ФГБУН “Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии” Российской академии наук

Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва; Москва

Е. Е. Владимирова

ГБУЗ “Городская клиническая больница имени М.П. Кончаловского” Департамента здравоохранения города Москвы

Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва

Н. Н. Еремина

ГБУЗ “Городская клиническая больница имени М.П. Кончаловского” Департамента здравоохранения города Москвы

Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва

А. Б. Гехт

ГБУЗ “Научно-практический психоневрологический центр имени З.П. Соловьева” Департамента здравоохранения города Москвы; Российский национальный исследовательский медицинский университет имени Н.И. Пирогова

Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва; Москва

Н. В. Гуляева

ГБУЗ “Научно-практический психоневрологический центр имени З.П. Соловьева” Департамента здравоохранения города Москвы; ФГБУН “Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии” Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: nata_gul@ihna.ru
Россия, Москва; Москва

Список литературы

  1. He A., Wang Zu., Wu X., Sun W., Yang K., Feng W., Wang Y., Song H. // Lancet Regional Health — Western Pacific. 2023. V. 33. № 100687. DOI: 10.1016/j. lanwpc.2023.100687.
  2. Sexton E., McLoughlin A., Williams D.J., Merriman N.A., Donnelly N., Rohde D., Hickey A., Wren M-A., Bennett K. // Eur Stroke J. 2019. V. 4. P. 160—171. doi: 10.1177/2396987318825484.
  3. Zhanina M.Y., Druzhkova T.A., Yakovlev A.A., Vladimirova E.E., Freiman S.V., Eremina N.N., Guekht A.B., Gulyaeva N.V. // Curr. Issues Mol. Biol. 2022. V. 44. P. 6290—6305. DOI: org/10.3390/cimb44120429.
  4. Gulyaeva N.V., Onufriev M.V., Moiseeva Y.V. // Front Neurosci. 2021. V. 15. № 781964. doi: 10.3389/fnins.2021.781964.
  5. Gulyaeva N.V. // Biochemistry (Mosc). 2019. V. 84. P. 1306—1328. doi: 10.1134/S0006297919110087.
  6. Assayag E.B., Tene O., Korczyn A.D., Shopin L., Auriel E., Molad J., Hallevi H., Kirschbaum C., Bornstein N.M., Shenhar-Tsarfaty S., Kliper E., Stalder T. // Psychoneuroendocrinol. 2017. V. 82. P. 133—139. doi: 10.1016/j.psyneuen. 2017.05.013.
  7. Pochigaeva K., Druzhkova T., Yakovlev A., Onufriev M., Grishkina M., Chepelev A., Guekht A.B., Gulyaeva N.V. // Metab. Brain Dis. 2017. V. 32. P. 577—583. doi: 10.1007/s11011-017-9952-0.
  8. Gulyaeva N.V. // Neurochem Res. 2019. V. 44. P. 1306—1322. doi: 10.1007/s11064-018-2662-0.
  9. Gulyaeva N.V. // Biochemistry (Mosc). 2023. V. 88. P. 565—589. doi: 10.1134/S0006297923050012.
  10. Patrick K.L., Bell S., Patrick L., Weindel C.G., Watson R.O. // Front. Cell. Infect. Microbiol. 2019. V. 9. № 138. doi: 10.3389/fcimb.2019.00138.
  11. Cattane N., Vernon A.C., Borsini A., Scassellati C., Endres D., Capuron L., Tamouza R., Benros M.E., Leza J.C., Pariante C.M., Riva M.A., Cattaneo A. // Eur. Neuropsychopharmacol. 2022. V. 58. P. 55—79. doi: 10.1016/j.euroneuro. 2022.02.002.
  12. Witter M.P., Doan T.P., Jacobsen B., Nilssen E.S., Ohara S. // Front. Syst. Neurosci. 2017. V. 11. № 46. DOI: org/10.3389/fnsys.2017.00046.
  13. Fransen E. // Neural Netw. 2005. V. 18. P. 1141—1149. 10.1016/j.neunet.2005.08.004.
  14. Janal P.H., Tye K.M. // Nature. 2015. V. 517. P. 284—292. doi: 10.1038/nature14188.
  15. Gazzaniga M., Ivry R., Mangun G. // Norton Press, London. 2009. V. 768. 1359 p.
  16. Herfurth K., Kasper B., Schwarz M., Stefan H., Pauli E. // Epilepsy Behav. 2010. V. 19. P. 365—371. doi: 10.1016/j.yebeh.2010.07.012.
  17. Irish M., Piguet O. // Front. Behav. Neurosci. 2013. V. 7. № 27. 10.3389/fnbeh.2013.00027.
  18. Onitsuka T., Shenton M.E., Salisbury D.F., Dickey C.C., Kasai K., Toner S.K., Frumin M., Kikinis R., Jolesz F.A., McCarley R.W. // Amer. J. Psychiatry. 2004. V. 161. P. 1603—1611. DOI: org/10.1176/appi.ajp.161.9.1603.
  19. Stevens F.L., Hurley R.A., Taber K.H. // J. Neuropsychiatry Clin Neurosci. 2011. V. 23. P. 121—125. doi: 10.1176/jnp.23.2.jnp121.
  20. Lyden P. // Stroke. 2017. V. 48. P. 513—519.
  21. Nasreddine Z.S., Phillips N.A., Bedirian V., Charbonneau S., Whitehead V., Collin I., Cummings J.L., Chertkow H. // J. Am. Geriatr. Soc. 2005. V. 53. P. 695—699. doi: 10.1111/j.1532-5415.2005.53221.x.
  22. Zigmond A.S., Snaith R.P. // Acta Psychiatr. Scand. 1983. V. 67. P. 361—370. doi: 10.1111/j.1600-0447.1983.tb09716.x.
  23. Beck A.T., Ward C.H., Mendelson M., Mock J., Erbaugh J. // Arch. Gen. Psychiatry. 1961. V. 4. P. 561—571. doi: 10.1001/archpsyc.1961.01710120031004.
  24. Hamilton M. // J Neurol Neurosurg Psychiatry. 1960. V. 23(1). P. 56—62. doi: 10.1136/jnnp.23.1.56.
  25. Nater U.M., Rohleder N. // Psychoneuroendocrinology. 2009. V. 34. P. 486—496. doi: 10.1016/j.psyneuen.2009.01.014.
  26. Arboix A., Garcia-Eroles L., Comes E., Oliveres M., Targa C., Balcells M., Pujadas R., Massons J. // Rev. Esp. Cardiol. 2008. V. 61. P. 1020—1029.
  27. Dichgans M. // Lancet Neurol. 2007. V. 6. P. 149—161. doi: 10.1016/S1474-4422(07)70028-5.
  28. Furie K.L., Kasner S.E., Adams R.J., Albers G.W., Bush R.L. // Practice Guideline. 2011. V. 42. P. 227—276. doi: 10.1161/STR.0b013e3181f7d043.
  29. Mancia G. // Hypertension. 2011. V. 57. P. 141—143. doi: 10.1161/HYPERTENSIONAHA.110.165852.
  30. Arboix A., Milian M., Oliveres M., Garcia-Eroles L., Massons J. // Eur. Neurol. 2006. V. 56. P. 6—12. doi: 10.1159/000094249.
  31. Arboix A., Alio J. // Curr. Cardiol. Rev. 2010. V. 6. P. 150—161. doi: 10.2174/157340310791658730.
  32. Hurtado-Alvarado G., Dominguez-Salazar E., Pavon L., Velazquez-Moctezuma J., Gomez-Gonzalez B. // J. Immunol. Res. 2016. V. 2016. P. 4576012. doi: 10.1155/2016/4576012.
  33. Sorriento D., Iaccarino G. // Int. J. Mol. Sci. 2019. V. 20. № 3879. doi: 10.3390/ijms20163879.
  34. Xiao L., Harrison D.G. // Can. J. Cardiol. 2020. V. 36. P. 635—647. doi: 10.1016/j.cjca.2020.01.013.
  35. Elwood E., Lim Z., Naveed H., Galea I. // Brain. Behav. Immun. 2017. V. 62. P. 35—40. doi: 10.1016/j.bbi.2016.10.020.
  36. Sun Y., Koyama Y., Shimada S. // Front. Aging Neurosci. 2022. V. 14. № 903455. doi: 10.3389/fnagi.2022.903455.
  37. Aktas O., Ullrich O., Infante-Duarte C., Nitsch R., Zipp F. // Arch. Neurol. 2007. V. 64. P. 185—189. doi: 10.1001/archneur.64.2.185.
  38. Besedovsky H., del Rey A., Sorkin E., Dinarello C.A. // Science 1986. V. 233(4764). P. 652—654. doi: 10.1126/science. 3014662.
  39. Nance D.M., Sanders V.M. // Brain Behav. Immun. 2007. V. 21. P. 736—745. doi: 10.1016/j.bbi.2007.03.008.
  40. Herman J.P., McKlveen J.M., Solomon M.B., Carvalho-Netto E., Myers B. // Braz. J. Med. Biol. Res. 2012. V. 45. P. 292—298. doi: 10.1590/s0100-879x2012007500041.
  41. Reichmann F., Hassan A.M., Farzi A., Jain P., Schuligoi R., Holzer P. // Sci. Rep. 2015. V. 5. № 9970. doi: 10.1038/srep09970.
  42. Riazi K., Galic M.A., Kentner A.C., Reid A.Y., Sharkey K.A., Pittman Q.J. // J. Neurosci. 2015. V. 35. P. 4942—4952. doi: 10.1523/JNEUROSCI.4485-14.2015.
  43. Zonis S., Pechnick R.N., Ljubimov V.A., Mahgerefteh M., Wawrowsky K., Michelsen K.S., Chesnokova V. // J. Neuroinflammation. 2015. V. 12. № 65. doi: 10.1186/s12974-015-0281-0.
  44. Peppas S., Pansieri C., Piovani D., Danese S., Peyrin-Biroulet L., Tsantes A.G., Brunetta E., Tsantes A.E., Bonovas S. // J. Clin. Med. 2021. V. 10. № 377. doi: 10.3390/jcm10030377.
  45. Babkair L.A. // J. Neurosci. Nurs. 2017. V. 49. P. 73—84. doi: 10.1097/JNN. 0000000000000271.
  46. Kalaria R.N., Akinyemi R., Ihara M. // Biochim. Biophys. Acta. 2016. V. 1862. P. 915—925. doi: 10.1016/j.bbadis.2016.01.015.
  47. Li W., Ling S., Yang Y., Hu Z., Davies H., Fang M. // Neuro Endocrinol. Lett. 2014. V. 35. P. 104—109.
  48. Li Y., Mu Y., Gage F.H. // Current Topics in Development Biology, Academic Press. 2009. V. 87. P. 149—174. DOI: org/10.1016/S0070-2153(09)01205-8.
  49. Ge S., Sailor K.A., Ming G., Song H. // J. Physiol. 2008. V. 586. P. 3759—3765. DOI: org/10.1113/jphysiol.2008.155655.
  50. Wang H., Warner-Schmidt J., Varela S., Enikolopov G., Greengard P., Greengard P., Flajolet M. // Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2015. V. 112. P. 9745—9750. doi: 10.1073/pnas.1510291112.
  51. Zhang J., He H., Qiao Y., Zhou T., He H., Yi S., Zhang L., Mo L., Li Y., Jiang W., You Z. // Glia. 2020. V. 68. P. 2674—2692. doi: 10.1002/glia.23878.
  52. Lee M.M., Reif A., Schmitt A.G. // Curr. Top. Behav. Neurosci. 2013. V. 14. P. 153—179. doi: 10.1007/7854_2012_226.
  53. Buzsaki G., Moser E.I. // Nat. Neurosci. 2013. V. 16. P. 130—138. doi: 10.1038/nn.3304.
  54. Kim I.B., Park S-C. // Int. J. Mol. Sci. 2021. V. 22. № 11725. doi: 10.3390/ijms222111725.
  55. Kino T. // Front. Physiol. 2015. V. 6. P. 230. doi: 10.3389/fphys.2015.00230.
  56. Meneses A., Koga S., O’Leary J., Dickson D.W., Bu G., Zhao N. // Mol. Neurodegener. 2021. V. 16. P. 84. doi: 10.1186/s13024-021-00503-x.
  57. Erp T.G.M., Walton E., Hibar D.P., Schmaal L., Jiang W., Glahn D.C., Pearlson G.D., Yao N., Fukunaga M., Hashimoto R. et al. // Biol. Psychiatry 2018. V. 84. P. 644—654. doi: 10.1016/j.biopsych.2018.04.023.
  58. Silva Filho S.R.B., Barbosa J.H.O., Rondinoni C., Dos Santos A.C., Salmon C.E.G., da Costa Lima N.K., Ferriolli E., Moriguti J.C. //Neuroimage. 2017. V. 15. P. 15—24. doi: 10.1016/j.nicl.2017.04.001.
  59. Campo P., Poch C., Toledano R., Igoa J.M., Belinchon M., García-Morales I., Gil-Nagel A. // Brain Struct Funct. 2016. V. 221(1). P. 473—485. doi: 10.1007/s00429-014-0919-1.
  60. Herlin B., Navarro V., Dupont S. // J. Chem. Neuroanat. 2021. V. 113. № 101925. doi: 10.1016/j.jchemneu.2021.101925.
  61. Zhu X., Raina A.K., Perry G., Smith M.A. // Lancet Neurol. 2004. V. 3. P. 219—226. doi: 10.1016/S1474-4422(04)00707-0.
  62. Zhu X., Lee H.G., Perry G., Smith M.A. // Biochim. Biophys. Acta 2007. V. 1772. P. 494—502. DOI: 10.1016/j. bbadis.2006.10.014.
  63. Bonda D.J., Bajić V.P., Spremo-Potparevic B., Casadesus G., Zhu X., Smith M.A., Lee H.G. // Neuropathol. Appl. Neurobiol. 2010. V. 36. P. 157—163. doi: 10.1111/j.1365-2990.2010.01064.x.
  64. Moh C., Kubiak J.Z., Bajic V.P., Zhu X., Smith M., Lee H.G. // Results Probl. Cell. Differ. 2011. V. 53. P. 565—576. doi: 10.1007/978-3-642-19065-0_23.
  65. Custodia A., Ouro A., Romaus-Sanjurjo D., Pías-Peleteiro J.M., de Vries H.E., Castillo J., Sobrino T. // Front. Aging Neurosci. 2022. V. 13. № 811210. doi: 10.3389/fnagi.2021.811210.
  66. Steele O.G., Stuart A.C., Minkley L., Shaw K., Bonnar O., Anderle S., Penn A.C., Rusted J., Serpell L., Hall C., King S. // Eur. J. Neurosci. 2022. V. 56. P. 5476—5515. doi: 10.1111/ejn.15685.
  67. Carvey P.M., Punati A., Newman M.B. // Cell Transplant. 2006. V. 15. P. 239—250. doi: 10.3727/000000006783981990.
  68. Sulzer D. // Trends Neurosci. 2007. V. 30. P. 244—250. doi: 10.1016/j.tins. 2007.03.009.
  69. Cabezudo D., Baekelandt V., Lobbestael E. // Front. Neurosci. 2020. V. 14. № 376. doi: 10.3389/fnins.2020.00376.
  70. Jacobs R.H., Orr J.L., Gowins J.R., Forbes E.E., Langenecker S.A. // J. Affect. Disord. 2015. V. 175. P. 494—506. doi: 10.1016/j.jad.2015.01.038.
  71. Worlein J.M. // ILAR J. 2014. V. 55. P. 259—273. doi: 10.1093/ilar/ilu030.
  72. Catuzzi J.E., Beck K.D. // Exp. Neurol. 2014. V. 259. P. 75—80. doi: 10.1016/j.expneurol.2014.01.023.
  73. Georgopoulos A.P., James L.M., Christova P., Engdahl B.E. // J. Ment. Health Clin. Psychol. 2019. V. 2. P. 9—14.
  74. Bayer T.A., Falkai P., Maier W. // J. Psychiatr. Res. 1999. V. 33. P. 543—548. doi: 10.1016/s0022-3956(99)00039-4.
  75. Feigenson K.A., Kusnecov A.W., Silverstein S.M. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2014. V. 38. P. 72—93. doi: 10.1016/j.neubiorev.2013.11.006.
  76. Davis J., Eyre H., Jacka F.N., Dodd S., Dean O., McEwen S., Debnath M., McGrath J., Maes M., Amminger P., McGorry P.D., Pantelis C., Berk M. // Neurosci. Biobehav. Rev. 2016. V. 65. P. 185—194. DOI: org/10.1016/j.neubiorev.2016.03.017.
  77. Grayson B., Barnes S.A., Markou A., Piercy C., Podda G., Neill J.C. // Curr. Top. Behav. Neurosci. 2016. V. 29. P. 403—428. doi: 10.1007/7854_2015_403.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
2. Рис. 1. Дизайн исследования. NIHSS, шкала Национального Института Здравоохранения США; HADS, Госпитальная шкала тревоги и депрессии; MoCA, Монреальская когнитивная шкала; HAM, шкала депрессии Гамильтона; BDI, шкала депрессии Бека; МРТ, магнитно-резонансная томография; 1—365, дни после ИИ.

Скачать (96KB)
3. Рис. 2. Динамика изменений показателей NIHSS в группах пациентов без ПКН (а), с ПКН (б), без ПДР (в) и с ПДР (г). Статистические различия между временными точками оценивали с помощью критерия Фридмана с апостериорным критерием Данна: *p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.001. Значения на графиках представлены как медиана и размах.

Скачать (214KB)
4. Рис. 3. Динамика изменения баллов по психометрическим шкалам. В каждый момент времени было проведено сравнение групп с ПКН и без него и оценена динамика для каждой группы. Использованные шкалы: MoCA (а), HADS (б), HAM (в), BDI (г). Статистические различия между группами оценивали с помощью критерия Манна—Уитни для шкал MoCA, HADS, HAM и непарный t-критерий для шкалы BDI: #p < 0.1, *p < 0.05, **p < 0.01. Статистические различия динамики внутри групп оценивали с помощью критерия Вилкоксона для шкал MoCA, HADS, HAM и парного t-критерия для шкалы BDI: *p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.001, ****р < 0.0001. Данные на графиках а, б и в представлены как медиана с размахом. Данные на графике г представлены как M ± SEM.

Скачать (211KB)
5. Рис. 4. Динамика уровня кортизола в волосах в группах с ПКН и без них. Статистические различия оценивали с помощью критерия Манна—Уитни. #p < 0.1, *p < 0.05, **p < 0.01. Данные представлены как медиана с размахом.

Скачать (101KB)
6. Рис. 5. Относительные объемы височного полюса (а) и супрамаргинальной извилины (б) в группах с ПКН и без них. Статистические различия между группами оценивали с помощью непарного t-критерия: *p < 0.05. Все данные представлены как M ± SEM. Показано расположение височного полюса и супрамаргинальной извилины (в).

Скачать (252KB)
7. Рис. 6. Множественная логистическая регрессия и ROC-анализ предикторов, влияющих на развитие ПКН.

Скачать (133KB)
8. Рис. 7. Динамика психоэмоционального статуса в группах с ПДР и без ПДР по шкале HADS (а), HAM (б), BDI (в) и MoCA (г). Статистические различия между группами оценивали с помощью непарного t-критерия для шкал HADS и HAM и критерия Манна—Уитни для шкал BDI и MoCA: #p < 0.1, *p < 0.05, **p < 0.01, ****p < 0.001. Статистические различия для динамики внутри одних и тех же групп оценивали с помощью парного t-критерия для шкал HADS, HAM и критерия Вилкоксона для шкал BDI и MoCA: #p < 0.1, *p < 0.05, **p < 0.01. Данные на графиках а, б представлены как M ± SEM. Данные на графиках в, г представлены как медиана с размахом.

Скачать (208KB)
9. Рис. 8. Динамика содержания α-амилазы в слюне (а) и ИЛ-6 в сыворотке крови (б) в группах с ПДР и без него. Статистические различия между группами оценивали с помощью критерия Манна—Уитни для α-амилазы в слюне (а), а по непарному t-тесту для ИЛ-6 в сыворотке крови: *p < 0.05, **p < 0.01. Статистические различия в динамике оценивали по критерию Вилкоксона для α-амилазы в слюне и по парному t-критерию для ИЛ-6 в сыворотке крови: #p < 0.1, *p < 0.05, **p < 0.01, ***p < 0.001. Данные на графике а представлены как медиана с размахом. Данные на графике б представлены как M ± SEM.

Скачать (126KB)
10. Рис. 9. Относительные объемы энторинальной коры (а), височного полюса (б) и гиппокампа (в) в группах пациентов с ПДР и без него. Статистические различия между группами оценивали с помощью непарного t-критерия: *p < 0.05, **p < 0.01. Все данные представлены как M ± SEM. Показано расположение энторинальной коры, височного полюса и гиппокампа (г).

Скачать (228KB)
11. Рис. 10. Множественная логистическая регрессия и ROC-анализ влияния изменения в объеме височного полюса и уровне α-амилазы на развитие ПДР.

Скачать (89KB)

© Российская академия наук, 2024