Сравнительный анализ исследовательского поведения лабораторных мышей и грызунов из естественных популяций в стандартной и обогащенной версии теста «открытое поле»

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Исследовательская активность является жизненно важной формой поведения, складывающейся под влиянием среды обитания и индивидуального опыта животных. Для оценки роли этих факторов мы изучили исследовательское поведение в идентичной обстановке у трех видов грызунов, различающихся по своим экологическим нишам, особенностям навигации и богатству индивидуального опыта: животных из естественных популяций –рыжей полевки (Clethrionomys glareolus) и малой лесной мыши (Sylvaemus uralensis) – и лабораторных мышей линии C57BL/6J. Исследовательское поведение регистрировали в стандартизованном тесте «Открытое поле». Для оценки влияния новизны обстановки животным в течение четырех сессий предлагали обследовать сначала пустое, а затем обогащенное объектами «открытое поле». Экспертная аннотация поведенческого репертуара выявила, что животные совершают 11 специфических поведенческих актов, направленных на освоение пространства в пустой арене, и 22 типа актов в обогащенной арене. При этом нами были выявлены специфические поведенческие акты, характерные только для грызунов из естественных популяций или только для лабораторных мышей. Было установлено, что рыжие полевки проявляют значительно меньшую исследовательскую активность по сравнению с двумя видами мышей, которые по уровню исследовательской активности незначительно отличаются друг от друга. Существенным фактором, влияющим на исследовательскую активность сравниваемых видов, оказалась насыщенность среды объектами. Добавление объектов не только увеличивало общую исследовательскую активность животных, но и изменяло структуру их исследовательского поведения. При этом, в отличие от исходной гипотезы, сам фактор новизны обстановки оказывал на поведение наименьшее влияние, причем эффект различался в зависимости от конкретных форм поведения и проявлялся только в комбинации с другими факторами. Полученные результаты выявляют многомерные и нелинейные отношения в факторах, детерминирующих поведение грызунов в тесте «открытое поле», которые следует учитывать в анализе нейронных основ этого поведения и при интерпретации исследовательского поведения животных в естественных условиях.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

Г. А. Рогов

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Автор, ответственный за переписку.
Email: oivashkina@gmail.com
Россия, Москва

К. А. Торопова

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: oivashkina@gmail.com
Россия, Москва

О. С. Рогожникова

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: oivashkina@gmail.com
Россия, Москва

В. Ю. Олейниченко

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: oivashkina@gmail.com
Россия, Москва

О. И. Ивашкина

Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова

Email: oivashkina@gmail.com
Россия, Москва

Список литературы

  1. Григоркина Е.Б., Оленев Г.В., Модоров М.В. Анализ населения грызунов в районах техногенного неблагополучия (на примере Apodemus (S.) Uralensis из зоны ВУРСА). Экология. 2008. 4: 299–306.
  2. Громов В.C. Пространственно-этологическая структура популяций грызунов. М: Т-во науч. изд. КМК, 2008. 581 с.
  3. Громов И.М., Ербаева, М.А. Млекопитающие фауны России и сопредельных территорий. Зайцеобразные и грызуны. СПб.: ЗИН РАН, 1995. 239 с.
  4. Миронов А.Д., Кожевников B.C. Характер передвижения рыжей полевки Clethrionomys glareolus в пределах участка и вне его. Зоол. журнал. 1982. 61(9): 1413–1418.
  5. Akiti K., Tsutsui-Kimura I., Xie Y., Mathis A., Markowitz J. E., Anyoha R., Datta S. R., Mathis M. W., Uchida N., Watabe-Uchida M. Striatal dophamine explains novelty-induced behavioral dynamics and individual variability in threat prediction. Neuron. 2022. 110(22): 3789–3804.
  6. Apfelbach R., Blanchard C.D., Blanchard R.J., Hayes R.A., McGregor I.S. The effects of predator odors in mammalian prey species: A review of field and laboratory studies. Neurosci Biobehav Rev. 2005. 29(8): 1123–1144.
  7. Augustsson H., Meyerson B.J. Exploration and risk assessment: a comparative study of male house mice (Mus musculus musculus) and two laboratory strains. Physiol. Behav. 2004. 81(4): 685–698.
  8. Barnett S.A. Exploratory behaviour. Br J Psychol. 1958. 49(4): 289–310.
  9. Birke L.I., D’Udine B., Emanuela Albonetti M. Exploratory behavior of two species of murid rodents, Acomys cahirinus and Mus musculus: A comparative study. Behav and Neural Biol. 1985. 43: 143–161.
  10. Casadesus G., Shukitt-Hale B., Joseph J.A. Automated measurement of age-related changes in the locomotor response to environmental novelty and home-cage activity. Mech Ageing Dev. 2001. 122(15): 1887–1897.
  11. Cavegn N., van Dijk R.M., Menges D., Brettschneider H., Phalanndwa M., Chimimba C.T., Isler K., Lipp H.P., Slomianka L., Amrein I. Habitat-specific shaping of proliferation and neuronal differentiation in adult hippocampal neurogenesis of wild rodents. Front Neurosci. 2013. 7: 59.
  12. Cercato M.C., Colettis N., Snitcofsky M., Aguirre A.I., Kornisiuk E.E., Baez M.V., Jerusalinsky D.A. Hippocampal NMDA receptors and the previous experience effect on memory. J Physiol Paris. 2014. 108(4–6): 263–269.
  13. Chrzanowska A., Modlinska K., Goncikowska K., Pisula W. Rat’s response to a novelty and increased complexity of the environment resulting from the introduction of movable vs. stationary objects in the free exploration test. PLoS ONE. 2022. 17(12): e0279006.
  14. Cohen, D., Teodorescu K. On the Effect of Practice on Exploration and Exploitation of Options and Strategies. Front Psychology. 2021. 12: 725690.
  15. Corp N., Gorman M.L., Speakman J.R. Ranging behaviour and time budgets of male wood mice Apodemus sylvaticus in different habitats and seasons. Oecologia. 1997. 109(2): 242–250.
  16. Cox C.D., Palmer L.C., Pham D.T., Trieu B.H., Gall C.M., Lynch G. Experiential learning in rodents: past experience enables rapid learning and localized encoding in hippocampus. Learn Mem. 2017. 24(11): 569–579.
  17. Dell’Omo G., Pleskacheva M.G., Wolfer D.P., Lipp H.-P., Shore R.F. Comparative Effects of Exposure to an Organophosphate Pesticide on Locomotor Activity of Laboratory Mice and Five Species of Wild Rodents. Bull Environ Contam Toxicol. 2003. 70(1): 138–145.
  18. Donovan J., Slomianka L. Distribution of mossy fibres in the hippocampus of two closely related species of mice. Brain Res. 1996. 732(1–2): 253–256.
  19. Fan M., Liu S., Sun H.M., Ma M.D., Gao Y.J., Qi C.C., Xia Q.R., Ge J.F. Bilateral intracerebroventricular injection of streptozotocin induces AD-like behavioral impairments and neuropathological features in mice: Involved with the fundamental role of neuroinflammation. Biomed Pharmacother. 2022. 153: 113375.
  20. File S.E. Factors controlling measures of anxiety and responses to novelty in the mouse. Behav. Brain Res. 2001. 125: 151–157.
  21. Fredes F., Shigemoto R. The role of hippocampal mossy cells in novelty detection. Neurobiol Learn Mem. 2021. 183: 107486.
  22. Galsworthy M.J., Amrein I., Kuptsov P.A., Poletaeva I.I., Zinn P., Rau A., Vyssotski A., Lipp H.P. A comparison of wild-caught wood mice and bank voles in the Intellicage: assessing exploration, daily activity patterns and place learning paradigms. Behav. Brain Res. 2005. 157(2): 211–217.
  23. García-Mendoza D., van den Berg H.J.H.J., van den Brink N.W. Environmental exposure to cadmium reduces the primary antibody-mediated response of wood mice (Apodemus sylvaticus) from differentially polluted locations in the Netherlands. Environ. Pollut. 2021. 289: 117909.
  24. Gordon G., Fonio E., Ahissar E. Emergent exploration via novelty management. J Neurosci. 2014. 34(38): 12646–12661.
  25. Hughes R.N. Neotic preferences in laboratory rodents: issues, assessment and substrates. Neurosci Biobehav Rev. 2007. 31(3): 441–464
  26. Jörimann M., Maliković J., Wolfer D.P., Pryce C.R., Endo T., Benner S., Amrein I. Bank Voles Show More Impulsivity in IntelliCage Learning Tasks than Wood Mice. Neuroscience. 2023. 510: 157–170.
  27. Kaikusalo A. Population turnover and wintering of the bank vole, Clethrionomys glareolus (Schreb.), in southern and central Finland. Annales Zoologici Fennici. 1972. 9(4): 219–224.
  28. Kamimura Y., Kuwagaki E., Hamano S., Kobayashi M., Yamada Y., Takahata Y., Yoshimoto W., Morimoto H., Yasukawa T., Uozumi Y., Nagasawa K. Reproducible induction of depressive-like behavior in C57BL/6J mice exposed to chronic social defeat stress with a modified sensory contact protocol. Life Sci. 2021. 282: 119821.
  29. Kazlauckas V., Schuh J., Dall’Igna O.P., Pereira G.S., Bonan C.D., Lara D.R. Behavioral and cognitive profile of mice with high and low exploratory phenotypes. Behav Brain Res. 2005. 162(2): 272–278.
  30. Knight P., Chellian R., Wilson R., Behnood-Rod A., Panunzio S., Bruijnzeel A.W. Sex differences in the elevated plus-maze test and large open field test in adult Wistar rats. Pharmacol Biochem Behav. 2021. 204: 173168.
  31. Koizumi R., Kiyokawa Y., Tanaka K.D., Kimura G., Tanikawa T., Takeuchi Y. Existence of wild brown rats (Rattus norvegicus) that are indifferent to novel objects. J Vet Med Sci. 2021. 83(1): 78–83.
  32. Lalonde R., Strazielle C. Neuroanatomical pathways underlying the effects of hypothalamo-hypophysial-adrenal hormones on exploratory activity. Rev Neurosci. 2017. 28(6): 617–648.
  33. La-Vu M., Tobias B.C., Schuette P.J., Adhikari A. To Approach or Avoid: An Introductory Overview of the Study of Anxiety Using Rodent Assays. Front Behav Neurosci. 2020. 14: 145.
  34. Lopes G., Bonacchi N., Frazão J., Neto J.P., Atallah B.V., Soares S., Moreira L., Matias S., Itskov P.M., Correia P.A., Medina R.E., Calcaterra L., Dreosti E., Paton J.J., Kampff A.R. Bonsai: an event-based framework for processing and controlling data streams. 2015. Front Neuroinform 9: 7.
  35. Maasberg D.W., Shelley L.E., Gilbert P.E. Age-related changes in detection of spatial novelty. Behav Brain Res. 2012. 228(2): 447–451.
  36. Mackay M.K., Pillay N. Environmental correlates of exploratory behavior and anxiety in three African striped mouse (Rhabdomys) taxa occurring in different habitats and contexts. J Comp Psychol. 2021. 135(3): 304–314.
  37. Mañas-Padilla M.C., Ávila-Gámiz F., Gil-Rodríguez S., Ladrón de Guevara-Miranda D., Rodríguez de Fonseca F., Santín L.J., Castilla-Ortega E. Persistent changes in exploration and hyperactivity coexist with cognitive impairment in mice withdrawn from chronic cocaine. Physiol Behav. 2021. 240: 113542.
  38. Martin Y., Gerlach G., Schlötterer C., Meyer A. Molecular phylogeny of European muroid rodents based on complete cytochrome b sequences. Mol Phylogenet Evol. 2000. 16(1): 37–47.
  39. Mei J., Kohler J., Winter Y., Spies C., Endres M., Banneke S., Emmrich J.V. Automated radial 8-arm maze: A voluntary and stress-free behavior test to assess spatial learning and memory in mice. Behav Brain Res. 2020. 381: 112352.
  40. Michaux J.R., Chevret P., Filippucci M.-G., Macholan M. Phylogeny of the genus Apodemus with a special emphasis on the subgenus Sylvaemus using the nuclear IRBP gene and two mitochondrial markers: cytochrome b and 12S rRNA. Mol Phylogenet Evol. 2002. 23(2): 123–136.
  41. Midlick D.M., Garris S.S., Rohrer K.N., Ferkin M.H. Sexual differences in responses of meadow voles to environmental cues in the presence of mink odor. Anim Cogn. 2022. 25(4): 1003–1011.
  42. Montgomery K.C. The relation between fear induced by novel stimulation and exploratory drive. J Comp Physiol Psychol. 1955. 48(4): 254–260.
  43. Niu Y., Liang S. Genetic differentiation within the inbred C57BL/6J mouse strain. J Zool. 2009. 278(1): 42–47.
  44. Patil S.S., Schlick F., Höger H., Lubec G. Linkage of hippocampal proteins to spatial memory formation and strain-dependence in Apodemus sylvaticus, C57BL/6J and PWD/PhJ mice. Neurochem Int. 2010. 56(3): 522–527.
  45. Patil S.S., Boddul S.V., Schlick K., Kang S.U., Zehetmayer S., Höger H., Lubec G. Differences in hippocampal protein levels between C57Bl/6J, PWD/PhJ, and Apodemus sylvaticus are paralleled by differences in spatial memory. Hippocampus. 2011. 21(7): 714–723.
  46. Pentkowski N.S., Rogge-Obando K.K., Donaldson T.N., Bouquin S.J., Clark B.J. Anxiety and Alzheimer’s disease: Behavioral analysis and neural basis in rodent models of Alzheimer’s-related neuropathology. Neurosci Biobehav Rev. 2021. 127: 647–658.
  47. Pervin L.A. Definitions, measurements, and classifications of stimuli, situations, and environments. Hum Ecol. 1978 6: 71–105.
  48. Pleskacheva M.G., Wolfer D.P., Kupriyanova I.F., Nikolenko D.L., Scheffrahn H., Dell’Omo G., Lipp H.P. Hippocampal mossy fibers and swimming navigation learning in two vole species occupying different habitats. Hippocampus. 2000. 10(1): 17–30.
  49. Quintanilla J., Cox B.M., Gall C.M., Mahler S.V., Lynch G. Retrograde enhancement of episodic learning by a postlearning stimulus. Learn Mem. 2021. 28(3): 82–86.
  50. Rosenthal M.J., Varela M., Garcia A., Britton D.R. Age-related changes in the motor response to environmental novelty in the rat. Exp Gerontol. 1989. 24(2): 149–157.
  51. Rymer T.L., Pillay N. The Development of Exploratory Behaviour in the African Striped Mouse Rhabdomys Reflects a Gene × Environment Compromise. Behav Genet. 2012. 42: 845–856.
  52. Seibenhener M.L., Wooten M.C. Use of the Open Field Maze to measure locomotor and anxiety-like behavior in mice. J Vis Exp. 2015. 96: e52434.
  53. Shieh K.R., Yang S.C. Exploratory and agile behaviors with central dopaminergic activities in open field tests in Formosan wood mice (Apodemus semotus). J Exp Biol. 2019. 222(Pt 18): jeb199356.
  54. Staykov H., Lazarova M., Hassanova Y., Stefanova M., Tancheva L., Nikolov R. Neuromodulatory Mechanisms of a Memory Loss-Preventive Effect of Alpha-Lipoic Acid in an Experimental Rat Model of Dementia. J Mol Neurosci. 2022. 72(5): 1018–1025.
  55. Stopka P., Macdonald D.W. Way-marking behaviour: an aid to spatial navigation in the wood mouse (Apodemus sylvaticus). BMC Ecol. 2003. 3: 3.
  56. Tamayo E., Mouland J.W., Lucas R.J., & Brown T.M. Regulation of mouse exploratory behaviour by irradiance and cone-opponent signals. BMC biology. 2023. 21(1): 178.
  57. Tupikova N.V., Sidorova G.A., Konovalova E.A. A method of age determination in Clethrionomys. Acta Theriol. 1968. 13: 99–115.
  58. van Dijk R.M., Wiget F., Wolfer D.P., Slomianka L., Amrein I. Consistent within-group covariance of septal and temporal hippocampal neurogenesis with behavioral phenotypes for exploration and memory retention across wild and laboratory small rodents. Behav Brain Res. 2019. 372: 112034.
  59. Verjat A, Devienne P, Rödel HG, Féron C. More exploratory house mice judge an ambiguous situation more negatively. Anim Cogn. 2021. 24 (1): 53–64.
  60. Wiget F., van Dijk R.M., Louet E.R., Slomianka L., Amrein I. Effects of Strain and Species on the Septo-Temporal Distribution of Adult Neurogenesis in Rodents. Front Neurosci. 2017. 11: 719.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Дизайн эксперимента. (а) – пустое «Открытое поле», (б) – обогащенное «Открытое поле», (в) – фотография обогащенного «Открытого поля», (г) – схема проведения эксперимента.

Скачать (265KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Количество и общая длительность принюхиваний и поднятий головы вверх у рыжих полевок (С. glareolus), малых лесных мышей (S. uralensis) и лабораторных мышей (C57Bl/6J) в пустом и обогащенном ОП. (a) – количество обнюхиваний, (б) – общая длительность принюхиваний, (в) – количество поднятий головы вверх, (г) – общая длительность поднятий головы вверх. B-1, B-4 – первое и четвертое помещение в пустое ОП соответственно; C-1, C-4 – первое и четвертое помещение в обогащенное ОП соответственно. *** – p < 0.0001, фактор «тип ОП», в пустом ОП животные делают больше принюхиваний, больше подъемов головы и больше общая длительность поднятий головы, чем в обогащенном ОП; xx – p < 0.01, фактор «тип ОП», в обогащенном ОП больше общая длительность принюхиваний, чем в пустом ОП; ++ – p < 0.01, +++ – p < 0.0001 при попарном сравнении каждого вида с каждым, ~~ – p < 0.01 при сравнении рыжих полевок и лабораторных мышей с малыми лесными мышами, ### – p < 0.0001 при сравнении рыжих полевок и малых лесных мышей с лабораторными мышами, апостериорный критерий Тьюки.

Скачать (346KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Количество и общая длительность стоек с опорой и без опоры у рыжих полевок (С. glareolus), малых лесных мышей (S. uralensis) и лабораторных мышей (C57Bl/6J) в пустом и обогащенном ОП. (а) – количество стоек с опорой, (б) – общая длительность стоек с опорой, (в) – количество стоек без опоры, (г) – общая длительность стоек без опоры. B-1, B-4 – первое и четвертое помещение в пустое ОП соответственно; C-1, C-4 – первое и четвертое помещение в обогащенное ОП соответственно. * – p < 0.05, *** – p < 0.0001, фактор «тип ОП», в пустом ОП животные делают больше стоек с опорой и без опоры и больше общая длительность стоек с опорой, чем в обогащенном ОП; +++ – p < 0.0001 при попарном сравнении каждого вида с каждым, ^^^ – p < 0.0001 при сравнении малых лесных мышей и лабораторных мышей с рыжими полевками, @@ – p = 0.009 при сравнении длительности стоек без опоры у лабораторных мышей при 1-м и 4-м помещениях в обогащенное ОП, апостериорный критерий Тьюки.

Скачать (332KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Количество актов, направленных на обследование объектов, у рыжих полевок (С. glareolus), малых лесных мышей (S. uralensis) и лабораторных мышей (C57Bl/6J) в обогащенном ОП. (а) – количество принюхиваний к объектам, (б) – количество прикосновений к объектам, (в) – количество нахождений на объекте, (г) – количество перелезаний через объекты. C-1, C-4 – первое и четвертое помещение в обогащенное ОП. ** – p < 0.01, *** – p < 0.0001, фактор «день», при 1-м помещении в обогащенное ОП животные делают больше принюхиваний и прикосновений к объектам, чем при 4-м помещении; +++ – p < 0.0001 при попарном сравнении каждого вида с каждым в 1-м помещении в обогащенное ОП, ### – p < 0.0001 при сравнении рыжих полевок и малых лесных мышей с лабораторными мышами, ^ – p < 0.05 при сравнении малых лесных мышей с рыжими полевками, апостериорный критерий Тьюки.

Скачать (240KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Доля рыжих полевок (С. glareolus), малых лесных мышей (S. uralensis) и лабораторных мышей (C57Bl/6J), демонстрирующих прыжки (а), отдых (б) и царапание (в) в пустом и обогащенном ОП. * – p < 0.0056 при сравнении пустого ОП с обогащенным, ^ – p < 0.0056 при сравнении малых лесных мышей и лабораторных мышей с рыжими полевками, # – p < 0.0056 при сравнении рыжих полевок и малых лесных мышей с лабораторными мышами, @ – p < 0.0056 при сравнении доли лабораторных мышей, совершающих прыжки, в пустом и обогащенном ОП, критерий хи-квадрат.

Скачать (158KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025