Зависимость амплитудных и фазовых характеристик вазомоторных колебаний от условий зрительной стимуляции и длительности проведения эксперимента

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Метод оптического картирования по внутреннему сигналу широко используется в экспериментальных, теоретических и прикладных исследованиях функциональной анатомии коры головного мозга млекопитающих. Однако регистрируемый сигнал, коррелирующий с нейронной активностью, маскируется фоновой активностью, которая может на порядок превышать величину картирующего сигнала. Большая часть фоновой активности состоит из спонтанных колебаний частотой от 0.01 до 0.15 Гц, называемых вазомоторными колебаниями. В данной работе мы показали, что эти колебания меняются в течение времени проведения эксперимента. Большему воздействию подвержены колебания в частотном диапазоне от 0.05 до 0.15 Гц. При этом мощность вазомоторных колебаний уменьшается более существенно, чем показатель стабильности их фазовых характеристик. В работе обсуждаются методические подходы по минимизации влияния вазомоторных колебаний на построенные методом оптического картирования функциональные карты.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

С. А. Кожухов

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН

Автор, ответственный за переписку.
Email: sergei.kozhukhov@ihna.ru
Россия, Москва

К. А. Салтыков

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии Российской академии наук

Email: sergei.kozhukhov@ihna.ru
Россия, Москва

И. В. Бондарь

Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии Российской академии наук

Email: sergei.kozhukhov@ihna.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Арнольд В.И. Теория катастроф. М.: Едиториал УРСС. 2008.
  2. Бугрова В.С., Бондарь И.В. Устойчивость функциональных доменов ориентационной и дирекциональной чувствительности первичной зрительной коры кошки к воздействию пропофола. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2019. 69 (2): 218–229.
  3. Кожухов С.А., Салтыков К.А., Бондарь И.В. Оптическое картирование зрительной коры: спектральные и амплитудные характеристики вазомоторных колебаний. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П. Павлова. 2022. 72 (6): 880–895.
  4. Латанов А.В., Панкова Н.Б. Использование метода БОС-коррекции для оптимизации функционального состояния организма человека при высокогорном восхождении. Экология человека. 2018. 25 (4): 22–29.
  5. Bibolett-Bahena O., Tissier S., Ho-Tran S., Rojewski A., Casanova C. Enriched environment exposure during deve lopment positively impacts the structure and function of the visual cortex in mice. Sci. Rep. 2023. 13(1): 7020.
  6. Bian N., Yuan Y., Li Y., Liu M., Li X. Low-intensity pulsed ultrasound stimulation inhibits cortical spreading depression. Cereb. Cortex. 2021. 531 (8): 3872–3880.
  7. Bice A.R., Xiao Q., Kong J., Yan P., Rosenthal Z.P., Kraft A.W., Smith K.P., Wieloch T., Lee J.M., Culver J.P., Bauer A.Q. Homotopic contralesional excitation suppresses spontaneous circuit repair and global network reconnections following ischemic stroke. Elife. 2022. 11: e68852.
  8. Bonhoeffer T., Grinvald A. Iso-orientation domains in cat visual cortex are arranged in pinwheel-like patterns. Nature. 1991. 353 (6343): 429–431.
  9. Cai X., Xu H., Han C., Li P., Wang J., Zhang R., Tang R., Fang C., Yan K., Song Q., Liang C., Lu H.D. Mesoscale functional connectivity in macaque visual areas. Neuroimage. 2023. 271: 120019.
  10. Chung D.Y., Oka F., Jin G., Harriott A., Kura S., Aykan S.A., Qin T., Williams J.E., Lee H., Yaseen M.A., Sakadzic S., Boas D.A., Whalen M.J., Ayata C. Subarachnoid hemorrhage leads to early and persistent functional connectivity and behavioral changes in mice. J. Cereb. Blood Flow Metab. 2021. 41 (5): 975–985.
  11. Du X., Jiang X., Kuriki I., Takahata T., Zhou T., Roe A.W., Tanigawa H. Representation of cone-opponent color space in macaque early visual cortices. Front. Neurosci. 2022. 16: 891247.
  12. Fang C., Cai X., Lu H. Orientation anisotropies in macaque visual areas. Proc. Natl. Acad. Sci. USA. 2022. 119 (15): e2113407119.
  13. Friedman R.M., Gehade N.G., Roe A.W., Gharbawie O.A. Optical imaging reveals functional domains in primate sensorimotor cortex. Neuroimage. 2020. 221: 117188.
  14. Fukunaga M., Horovitz S.G., van Gelderen P., Zwart J.A., Jansuma J.M., Ikonomidou V.N., Chu R., Deckers R.H.R., Leopold D.A., Duyn J.H. Large-amplitude, spatially correlated fluctuations in BOLD fMRI signals during extended rest and early sleep stages. Magn. Reson. Imaging. 2006. 24 (8): 979–992.
  15. Griffith T.M., Edwards D.H. Fractal analysis of role of smooth muscle Ca2+ fluxes in genesis of chaotic arterial pressure oscillations. Am. J. Physiol. 1994. 266 (5 Pt 2): H1801–H1811.
  16. Julien C., Zhang Z.Q., Cerutti C., Barres C. Hemodynamic analysis of arterial pressure oscillations in conscious rats, J. Auton, Nerv. Syst. 1995. 50 (3): 239–252.
  17. Hald B.O., Sorensen R.B., Sorensen P.G., Sorensen C.M., Jacobsen J.C.B. Stimulation history affects vasomotor responses in rat mesenteric arterioles. Pflugers Arch. 2019. 471 (2): 271–283.
  18. Holm S. A simple sequentially rejective multiple test procedure. Scand. J. Statistics. 1979. 6(2): 65–70.
  19. Kalatsky V.A., Stryker M.P. New paradigm map for optical imaging: temporally encoded maps of intrinsic signals. Neuron. 2003. 38 (4): 529–545.
  20. Kozhukhov S.A., Ivanov R.S., Bugrova V.S., Verkhlyutov V.M., Ushakov V.L. Functional asymmetry of local connections in V1 and its impact on orientation tuning. Proc. Comp. Sci. 2020. 169: 620–639.
  21. Lai J.H., Qin T., Sakadzic S., Ayata C., Chung D. Cortical spreading depolarizations in a mouse model of subarachnoid hemorrhage. Neurocrit. Care. 2022. 37: 123–132.
  22. Li M., Chen X., Yuan N., Lu Y., Liu Y., Gong H., Qian L., Andolina I.M., Wu J., Zhang S., McLoughlin N., Sun X., Wang W. Effects of acute high intraocular pressure on red-green and blue-yellow cortical color responses in non-human primates. Neuroimage Clin. 2022. 35: 103092.
  23. Lu H.D., Chen G., Cai J., Roe A.W. Intrinsic signal optical imaging of visual brain activity: tracking of fast cortical dynamics. Neuroimage. 2017. 148: 160–168.
  24. Machado C., Estevez M., Perez-Nellar J., Schiavi A. Residual vasomotor activity assessed by heart rate variabi lity in a brain-dead case. BMJ Case Rep. 2015. 2015: bcr2014205677.
  25. Mayhew J.E., Zheng A.Y., Westby G.W., Redgrave P., Rector D.M., Harper R.M. Cerebral vasomotion: a 0.1-Hz oscillation in reflected light imaging of neural activity. Neuroimage. 1996. 4 (3 Pt 1): 183–193.
  26. Nsigani A., Rosario J.D., Yeh A.C., Shin D., Wells S., Lev-Ari T., Williams B., Haider B. Optimizing intact skull intrinsic signal imaging for subsequent targeted electrophysiology across mouse visual cortex. Sci. Rep. 2022. 12 (1): 2063.
  27. Olschfagel M., Polanski W.H., Morgenstern U., Steiner G., Kirsch M., Koch E., Schackert G., Sobbotka S. Characterization of cortical hemodynamic changes following sensory, visual and speech activation by intraoperative optical imaging utilizing phase-based evaluation methods. Hum. Brain Mapp. 2022. 43 (2): 598–615.
  28. Partimos D., Haddock R.E., Hill C.E., Griffith T.M. Dyna mics of three-variable nonlinear model of vasomotion: comparison of theory and experiment. Biophys. J. 2007. 93 (5): 1534–1556.
  29. Pradhan R.K., Chakravarthy V.S. Information dynamics of vasomotion in microvascular networks: a review. Acta Physiol (Oxf). 2011. 201 (2): 193–218.
  30. Peng H., Matchkov V.A., Aalkjaer C., Nilsson H. Hypo thesis for the initiation of vasomotion. Circ. Res. 2001. 88 (8): 810–815.
  31. Takato R., Korhonen I., Majahalme S., Tuomisto M., Turjanmaa V. Circadian profile of low-frequency oscillations in blood pressure and heart rate in hypertension. Am. J. Hypertens. 1999. 12 (9 Pt. 1): 874–881.
  32. Roe A.W. Long-term optical imaging of intrinsic signals in anesthetized and awake monkeys. Appl. Opt. 2007. 46 (10): 1872–1880.
  33. Schumikhina S.I., Bondar I.V., Svinov M.M. Dynamics of stability of orientation maps recorded with optical imaging. J. Neuroscience. 2018. 374: 49–60.
  34. Silvani A., Bojic T., Franzini C., Lenzi P., Walker A.M., Grantr D.A., Wild J., Zoccoli G. Sleep-related changes in the regulation of cerebral blood flow in newborn lambs. Sleep. 2004. 27 (1): 36–41.
  35. Sintsov M., Suchkov D., Khazipov R., Minlebaev M. Developmental changes in sensory-evoked optical intrinsic signals in the rat barrel cortex. Front. Cell Neurosci. 2017. 11: 392.
  36. Shumkova V., Sitdikova V., Rechapov I., Leukhin A., Minlebaev M. Effects of urethane and isoflurane on the sensory evoked response and local blood flow in the early postnatal rat somatosensory cortex. Sci. Rep. 2021. 11(1): 9567.
  37. Shumikhina S.I., Bondar I.V., Svinov M.M. Dynamics of stability of orientation maps recorded with optical imaging. Neuroscience. 2018. 374: 49–60.
  38. Takashima I., Kajiwara R. Voltage-sensitive dyes versus intrinsic signal optical imaging: comparison of tactile responses in primary and secondary somatosensory cortices of rats. Brain Sci. 2021. 11 (10): 1294.
  39. Tanaka S., Miyashita M., Wakabayashi N., O’Hashi N., Tani T., Ribot J. Development and reorganization of orientation representation in the cat visual cortex: experience-dependent synaptic rewiring in early life. Front. Neuroinform. 2020. 14: 41.
  40. Tang R., Song Q., Li Y., Zhang R., Cai X., Lu H.D. Curvature-processing domains in primate V4. Elife. 2020. 9: e57502.
  41. Tao J., Wang D., Jin A., Xue J., Yu H. Response of somatosensory cortex following thermal stimuli to dental implants. Neurosci. Lett. 2022. 784: 136750.
  42. Tong Y., Hocke L.M., Frederick B.B. Low frequency syste mic hemodynamic “noise” in resting state BOLD fMRI: characteristics, causes, implications, mitigation strategies and applications. Front. Neurosci. 2019. 13: 787.
  43. Townsend L.B., Jones K.A., Dorsett C.R., Philpot B.D., Smith S.L. Deficits in higher visual area representations in a mouse model of Angelman syndrome. J. Neurodev. Disord. 2020. 12 (1): 28.
  44. Vermeij A., Meel-van den Abeelen A.S.S., Kessels R.P.C., van Beek A.H.E.A., Claassen J.A.H.R. Very-low-frequency oscillations of cerebral hemodynamics and blood pressure are affected by aging and cognitive load. Neuroimage. 2014. 85 Pt 1: 608–615.
  45. Wang D., Tao J., Jin A., Yu H. Tactile sensation of natural teeth and dental implants in the somatosensory cortex. J. Prosthodont. Res. 2022. 66 (2): 272–278.
  46. Xue J., Wang D., Jin A., Tao J., Yu H. Invesigating the role of gingiva in the tactile function of teeth at the cortical level. Neurosci. Lett. 2021. 764: 136198.
  47. Zhang Y., Schriver K.E., Hu J.M., Roe A.W. Spatial frequency representation in V2 and V4 of macaque monkey. Elife. 2023. 12: e81794.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Представление амплитуды оптического сигнала и зависимости мощности вазомоторных колебаний от параметров стимуляции (первая серия): (а) – изображение видимой части коры, зарегистрированное при помощи метода оптического картирования по внутреннему сигналу, на котором прямоугольниками с цифрами 1, 2 отмечены выбранные нами области интереса (ROI): 1 – ROIткань (ROI в нервной ткани), 2 – ROIсосуд (ROI в сосуде); (б) – пример вазомоторных колебаний, зарегистрированных из нервной ткани (левый график) и из кровеносного сосуда (правый график). По оси ординат – относительное изменение внутреннего оптического сигнала, в % от ее среднего значения; (в) – спектрограммы для вазомоторных колебаний, зарегистрированных из нервной ткани (левый график) и из кровеносного сосуда (правый график). Вертикальная пунктирная линия разделяет диапазоны сверхмедленных (СМЧ) и медленных (МЧ) колебаний; (г) – динамика мощности сверхмедленных (слева) и медленных (справа) вазомоторных колебаний, зарегистрированных из нервной ткани. Точками отмечена сама динамика, точки соответствуют отдельным экспериментальным сессиям. Толстая прямая – это линия регрессионной зависимости, полученная при помощи метода линейной регрессии. Пунктирные линии отстоят от линии регрессионной зависимости на величину среднеквадратического отклонения реального графика от регрессионной зависимости. По оси абсцисс – время начала сессии; (д) – изменение контраста решетки за время проведения эксперимента; (е) – зависимость немонотонных изменений мощности медленных (МЧ) колебаний от времени

Скачать (350KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Исследование фазовых характеристик вазомоторных колебаний (вторая серия). Для наглядности показаны только колебания, зарегистрированные в кровеносном сосуде: (а) – изображение видимой части коры, зарегистрированное при помощи метода оптического картирования по внутреннему сигналу. Обозначения те же, что и на рис. 1 (а); (б) – примеры вазомоторных колебаний, зарегистрированных в разные моменты времени. Сверху над графиками указано время начала сессии относительно времени начала эксперимента. Остальные обозначения те же, что и на рис. 1 (б)% (в) – модуль кросс-спектральной плотности для пар вазомоторных колебаний, изображенных на рис. (б). Вертикальная пунктирная линия разделяет диапазоны сверхмедленных (слева) и медленных (справа) колебаний% (г) – кросс-спектральные матрицы, построенные для сверхмедленных (слева) и медленных (справа) колебаний. По оси абсцисс – время начала одной сессии, по оси ординат – время начала другой сессии, цвет каждой точки на графике отражает значение кросс-спектральной мощности для пары сессий, соответствующих абсциссе и ординате этой точки. Соответствующий цветовой код расположен справа от графиков; (д) – зависимость кросс-спектральной мощности от времени для пар записей, рассмотренных на рис. (в) и (г). Высота столбика соответствует средней кросс-спектральной мощности, рассчитанной за 10 мин. По оси абсцисс – значение временного лага, по оси ординат – кросс-спектральная мощность; (е) – ОКСМ для записей, рассмотренных выше. По оси абсцисс – временной промежуток, по оси ординат – значение временной когерентности в данном временном промежутке

Скачать (339KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Зависимость мощности вазомоторных колебаний от времени. (а), (б), (в), (г) – пример подобной зависимости для животного, рассмотренного на рис. 1. На (а), (б) – колебания, зарегистрированные в нервной ткани, на (в) и (г) – колебания, зарегистрированные в кровеносном сосуде. На (а) и (в) – сверхмедленные колебания, на (б) и (г) – медленные колебания. Тонкой линией отмечена сама динамика, точки соответствуют отдельным экспериментальным сессиям. Толстая прямая – это линия регрессионной зависимости, полученная при помощи метода линейной регрессии. Пунктирные линии отстоят от линии регрессионной зависимости на величину среднеквадратического отклонения реального графика от регрессионной зависимости. По оси абсцисс – время начала сессии. (д) – статистика по наклону регрессионной зависимости. По абсциссам: 1 – сверхмедленные колебания, зарегистрированные в нервной ткани, 2 – сверхмедленные колебания, зарегистрированные в кровеносном сосуде, 3 – медленные колебания, зарегистрированные в нервной ткани, 4 – медленные колебания, зарегистрированные в кровеносном сосуде. Каждому из приведенных параметров соответствует диаграмма «усатый ящик»; границами ящика служат 25-й и 75-й процентили (первый и третий квартили). Линия в середине ящика обозначает медианное значение. Черными кружками обозначены исходные данные. В случае, если эти данные не выходят за границы «усов», то границы усов соответствуют максимальному и минимальному значениям. В противном случае границы усов выбраны таким образом, чтобы расстояние от границ ящика до границ усов было в 1.5 раза больше интерквартильного интервала

Скачать (259KB)
Метаданные
5. Рис. 4. ОКСМ вазомоторных колебаний при различных временных промежутках: (а) – для сверхмедленных колебаний, зарегистрированных в нервной ткани; (б) – для сверхмедленных колебаний, зарегистрированных в кровеносном сосуде; (в) – для медленных колебаний, зарегистрированных в нервной ткани; (г) – для медленных колебаний, зарегистрированных в кровеносном сосуде; (д) – сравнение когерентностей у сверхмедленных (●) и медленных (■) колебаний, зарегистрированных в нервной ткани; (е) – сравнение когерентностей у сверхмедленных (●) и медленных (■) колебаний, зарегистрированных в кровеносном сосуде. На рис. (а), (б), (в), (г) прямоугольник, усы и точки над и под ними означают то же самое, что и на рис. 3. Звездочки указывают достоверность различия между данным значением когерентности и значением когерентности при временном промежутке в 0.42 ч: * – p < 0.004 (соответствует порогу достоверности в 0.05 с учетом поправки Бонферрони); ** – p < 0.0004; *** – p < 0.00004. На рис. (д), (е) каждая точка соответствует среднему значению, «усы» соответствуют ошибке среднего.

Скачать (236KB)
Метаданные
6. Рис. 5. Изменение временной автокогерентности вазомоторных колебаний при увеличении временного промежутка: (а) – для сверхмедленных колебаний, зарегистрированных в нервной ткани; (б) – для сверхмедленных колебаний, зарегистрированных в кровеносном сосуде; (в) – для медленных колебаний, зарегистрированных в нервной ткани; (г) – для медленных колебаний, зарегистрированных в кровеносном сосуде. На всех рисунках: толстые сплошные линии – это регрессии, построенные по медианам, остальные обозначения (т.н. ящик с усами) такие же, как и на рис. 3

Скачать (260KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024