Влияние обогащенной среды на обучение и память в водном лабиринте Морриса у крыс с острым и хроническим провоспалительным стрессом

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Известно, что содержание животных в обогащенной среде (ОС) предотвращает развитие тревожно-депрессивных расстройств и когнитивных нарушений, вызванных разными стрессами. В очень ограниченном числе работ по исследованию обучения и памяти в водном лабиринте Морриса животные подвергались провоспалительному стрессу (ПВС) до влияния ОС. В настоящей работе мы впервые исследовали обратную последовательность взаимодействия ОС и стресса, когда животные сначала содержались в ОС, а потом уже подвергались ПВС. С этой целью 40 крыс в возрасте от 25 до 45 дней помещали в ОС, а 40 других крыс содержали в стандартных условиях. ПВС у крыс обеих групп вызывали введением либо 350 мкг/кг бактериального липополисахарида (ЛПС) однократно (острый стресс) или 200 мкг/кг многократно (хронический) за 1 час до начала поведенческих тестов и по ходу их проведения. Контрольным животным вводили физраствор в том же объеме. Полученные данные свидетельствуют, что крысы, содержавшиеся в ОС, быстрее находили скрытую под водой платформу и проплывали до нее меньшее расстояние, чем крысы, которых содержали в стандартных условиях. У животных с острым и хроническим ЛПС-стрессом предварительное содержание в условиях ОС приводило к нормализации показателей поведения до наблюдаемых у контрольных крыс. Под влиянием ОС у тех же крыс происходило также улучшение показателей поведения при оценке рабочей памяти. Полученные результаты свидетельствуют о важной роли ОС в благотворном влиянии на поведение крыс при поиске безопасной платформы.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. И. Зайченко

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН»

Автор, ответственный за переписку.
Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
Россия, Москва

В. В. Сидорина

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН»

Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
Россия, Москва

Г. А. Григорьян

Федеральное государственное бюджетное учреждение науки «Институт высшей нервной деятельности и нейрофизиологии РАН»

Email: mariya-zajchenko@yandex.ru
Россия, Москва

Список литературы

  1. Григорьян Г.А. Взаимодействие сигнальных мотивационных и исполнительных компонентов условного рефлекса. Журн. высш. нерв. деят. им. И.П. Павлова. 1990. 40 (4): 629–642.
  2. Григорьян Г.А. Память и депрессии. Журн. высш. нерв. деят. им. И.П.Павлова. 2006. 56 (4): 556–570.
  3. Григорьян Г.А. Молекулярно-клеточные механизмы пластических перестроек, вызванных обогащенной средой. Влияние на обучение и память. Нейрохимия. 2021. 38 (3): 205–220.
  4. Зайченко М.И., Филенко П.А., Сидорина В.В., Григорьян Г.А. Острый и хронический провоспалительный стресс, вызванный введением липополисахарида, регион-специфично изменяет уровень генов провоспалительных цитокинов в мозге крыс и влияет на обучение и память. Спецвыпуск «Molecular mechanisms underpinning different levels of brain plasticity: genes, synapses, cells, neuronal nets, cognition». Журнал Биохимия. 2023.88 (4): 642–655.
  5. Павлова И.В., Брошевицкая Н.Д., Зайченко М.И., Григорьян Г.А. Влияние социальной изоляции и обогащенной среды на тревожно-депрессивное поведение крыс в норме и после раннего провоспалительного стресса. Журн. высш. нервн. деят. им. И.П.Павлова. 2021. 71 (5): 690–709.
  6. Alexander C., Rietschel E.T. Bacterial lipopolysaccharides and innate immunity. J. Endotoxin Res. 2001. 7(3): 167–202.
  7. Aranda M.L., González Fleitas M.F., Dieguez H.H., Milne G.A., Devouassoux J.D., Keller Sarmiento M.I., Chianelli M., Sande P.H., Dorfman D., Rosenstein R.E. Therapeutic benefit of environmental enrichment on optic neuritis. Neuropharmacology. 2019. 145: 87–98.
  8. Barter J., Kumar A., Rani A., Colon-Perez L.M., Febo M., Foster T.C. Differential effect of repeated lipopolysaccharide treatment and aging on hippocampal function and biomarkers of hippocampal senescence. Mol. Neurobiol. 2020. 57: 4045–4059.
  9. Cao P., Chen C., Liu A., Shan Q., Zhu X., Jia C., Peng X., Zhang M., Farzinpour Z., Zhou W., Wang H., Zhou J.N., Song X., Wang L., Tao W., Zheng C., Zhang Y., Ding Y.Q., Jin Y., Xu L., Zhang Z. Early-life inflammation promotes depressive symptoms in adolescence via microglial engulfment of dendritic spines. Neuron. 2021.109(16): 2573–2589.
  10. Czerniawski J., Miyashita T., Lewandowski G., Guzowski J.F. Systemic lipopolysaccharide administration impairs retrieval of context-object discrimination, but not spatial, memory: Evidence for selective disruption of specific hippocampus-dependent memory functions during acute neuroinflammation. Brain Behav. Immun. 2015. 44: 159–166.
  11. Dandi Ε., Kalamari A., Touloumi O., Lagoudaki R., Nousiopoulou E., Simeonidou C., Spandou E., Tata D.A. Beneficial effects of environmental enrichment on behavior, stress reactivity and synaptophysin/BDNF expression in hippocampus following early life stress. Int. J. Dev. Neurosci. 2018.67:19–32.
  12. Deng I., Wiese M.D., Zhou X.F., Bobrovskaya L. The efficacy of systemic administration of lipopolysaccharide in modelling pre-motor Parkinson’s disease in C57BL/6 mice. Neurotoxicology. 2021. 85: 254–264.
  13. Galeano P., Blanco E., Logica Tornatore T.M., Romero J.I., Holubiec M.I., Rodríguez de Fonseca F., Capani F. Life-long environmental enrichment counteracts spatial learning, reference and working memory deficits in middle-aged rats subjected to perinatal asphyxia. Front. Behav. Neurosci. 2015. 8:406.
  14. Grigoryan G. A., Mitchell S.N., Hodges H., Sinden J.D., Gray J.A. Are the cognitive-enhancing effects of nicotine in the rat with lesions to the forebrain cholinergic projection system mediated by an interaction with the noradrenergic system? Pharmacol. Biochem. Behav. 1994. 49(3): 511–521.
  15. Grigoryan G.A. Neuroinflammation and memory reconsolidation. The Neurochemical Journal. 2022. 16 (2): 109–120.
  16. Grigoryan G.A. The systemic effects of the enriched environment on the conditioned fear reaction. Frontiers in Behavioral Neuroscience. REVIEW article. Sec. Learning and Memory. 2023: 17.
  17. Ji M.-H., Tang H., Luo D., Qiu L.-L., Jia M., Yuan H.-M., Feng S.-W., Yang J.-J. Environmental conditions differentially affect neurobehavioral outcomes in a mouse model of sepsis-associated encephalopathy. Oncotarget. 2017. 8: 82376–82389.
  18. Kahn M.S., Kranjac D., Alonzo C.A., Haase J.H., Cedillos R.O., et al. Prolonged elevation in hippocampal Aβ and cognitive deficits following repeated endotoxin exposure in the mouse. Behav. Brain Res. 2012. 229: 176–184.
  19. Kawano T., Morikawa A., Imori S., Waki S., Tamura T., Yamanaka D., Yamazaki F., Yokoyama M. Preventive effects of multisensory rehabilitation on development of cognitive dysfunction following systemic inflammation in aged rats. J. Anesth. 2014. 28: 780–784.
  20. Keymoradzadeh A., Hedayati Ch. M., Abedinzade M., Gazor R., Rostampour M., Taleghani B.K. Enriched environment effect on lipopolysaccharide-induced spatial learning, memory impairment and hippocampali cytokine levels in male rats. Behav. Brain Res. 2020. 394: 112814.
  21. Keymoradzadeh A., Hedayati Ch M., Abedinzade M., Khakpour-Taleghani B. Enriched environment restores passive avoidance memory impairment in a rat model of neuroinflammation. Physiol. Pharmacol. 2022. 26: 127–137.
  22. Kupferschmid B.J., Rowsey P.J, Riviera M. Characterization of spatial learning and sickness responses in aging rats following recurrent lipopolysaccharide administration. Biol. Res. Nurs. 2020. 22: 92–102.
  23. Landolfo E., Cutuli D., Decandia D., Balsamo F., Petrosini L., Gelfo F. Environmental enrichment protects against neurotoxic effects of lipopolysaccharide: A comprehensive overview. Int. J. Mol. Sci. 2023. 24(6): 5404.
  24. Manickavasagam D., Lin L., Oyewumi M.O. Nose-to-brain Co-delivery of repurposed simvastatin and BDNF synergistically attenuates LPS-induced neuroinflammation. Nanomedicine. 2020. 23: 102107.
  25. Mlynarik M., Johansson B.B., Jezova D. Enriched environment influences adrenocortical response to immune challenge and glutamate receptor gene expression in rat hippocampus. Ann. N. Y. Acad. Sci. 2004. (1018): 273–280.
  26. Pavlova I.V., Broshevitskaya N., Zaichenko M.I., Grigoryan G.A. The influence of long-term housing in enriched environment on behavior of normal rats and subjected to early pro-inflammatory lipopolysaccharide stress. Brain Behav. Immun. Health 2023. 30:100639.
  27. Pavlova I., Broshevitskaya N., M. Zaichenko M., Grigoryan G. Effects of Social isolation and an enriched environment on anxious-depressive behavior in rats in normal conditions and after early proinflammatory stress. Neuroscience and Behavioral Physiology. 2022. 52 (5): 684–697.
  28. Pugh C.R., Kumagawa K., Fleshner M., Watkins L.R., Maier S.F., Rudy J.W. Selective effects of peripheral lipopolysaccharide administration on contextual and auditory-cue fear conditioning. Brain Behav. Immun. 1998. 12: 212–229.
  29. Shaw K.N., Commins S., O’Mara S.M. Lipopolysaccharide causes deficits in spatial learning in the watermaze but not in BDNF expression in the rat dentate gyrus. Behav. Brain Res. 2001. 124: 47–54.
  30. Sparkman N.L., Martin L.A., Calvert W.S., Boehm G.W. Effects of intraperitoneal lipopolysaccharide on Morris maze performance in year-old and 2-month-old female C57BL/6J mice. Behav. Brain Res. 2005. 159: 145–151.
  31. Upthegrove R., Khandaker G.M. Cytokines, oxidative stress and cellular markers of inflammation in schizophrenia. Curr Top Behav. Neurosci. 2020. 44: 49–66.
  32. Xi Y.R. Jiang J.X., Hu Y., Pan J.P., Mi X.N., Gao Q., Xiao F., Zhang W., Luo H.M. The Immune system drives synapse loss during lipopolysaccharide-induced learning and memory impairment in mice. Aging Neurosci. 2019. 11: 279.
  33. Wang W.-Y., Tan M.-S., Yu J.-T., Tan L. Role of pro-Inflammatory cytokines released from microglia in Alzheimer’s disease. Ann. Transl. Med. 2015. 3: 136.
  34. Williamson L.L., Chao A., Bilbo S.D. Environmental enrichment alters glial antigen expression and neuroimmune function in the adult rat hippocampus. Brain Behav. Immun. 2012. (26): 500–510.
  35. Zhao J., Bi W., Xiao S., Lan X., Cheng X., Zhang J., Lu D., Wei W., Wang Y., Li H., et al. Neuroinflammation induced by lipopolysaccharide causes cognitive impairment in mice. Sci. Rep. 2019. 9: 5790.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. План экспериментов.

Скачать (164KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Динамика обучения крыс в бассейне Морриса под действием острого (а, в) и хронического (б, г) провоспалительного ЛПС-стресса у животных, содержащихся в стандартных условиях (черные линии) и условиях обогащенной среды (серые линии). По оси ординат на панелях а и б время в сек, а на панелях в и г – расстояние в см. По оси абсцисс – дни тестирования. Сплошные линии – контрольные данные с введением физраствора, пунктирные – данные с введением ЛПС.

Скачать (270KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Время достижения платформы (а) и проплываемая дистанция (б) у крыс, содержащихся в стандартных условиях (1) и в условиях обогащенной среды (2). Белые столбики – острый ЛПС-стресс, серые – контроль (физраствор). Столбики со светлой штриховкой – хронический ЛПС-стресс, столбики с темной штриховкой – контроль (физраствор). * – различия статистически значимы р < 0.05, ** – p < 0.01 по условиям содержания, $ – между острым и хроническим ЛПС-стрессом, р < 0.05.

Скачать (204KB)
Метаданные
5. Рис. 4. Динамика времени нахождения платформы (а, б) и проплываемого расстояния (в, г) в бассейне Морриса под действием острого (а, в) и хронического (б, г) провоспалительного ЛПС-стресса у животных, содержащихся в условиях СТАНД (черные линии) и ОС (серые линии). По оси ординат на панелях а и б – время в сек, на панелях в и г – расстояние в см. По оси абсцисс – номера тестирования. Сплошные линии – контрольные данные с введением физраствора, пунктирные – данные с введением провоспалительного ЛПС.

Скачать (227KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2024