Мозговая активность при распознавании эмоций по выражению глаз

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

В рамках настоящего исследования проведена психофизиологическая апробация разработанной ранее расширенной русскоязычной модификации психологического теста для оценки мозгового обеспечения аффективного компонента процесса ментализации – «Чтение эмоций по выражению глаз» (англ. Reading the Mind in the Eyes Test, сокр. RMET) с использованием метода функциональной магнитно-резонансной томографии (фМРТ). В основной анализ были включены фМРТ-данные для 40 испытуемых (средний возраст – 22.5 ± 3.2 года, 13 мужчин и 27 женщин). В результате воспроизводимое RMET-ассоциированное увеличение уровня локальной активности в сравнении с контрольным условием (определение возраста) было установлено для целого ряда структур мозга человека, которые, по данным предыдущих исследований, вовлекались в обеспечение процессов по определению эмоциональных состояний по выражению глаз, включая нижние лобные извилины, дополнительную моторную кору обоих полушарий, левую прецентральную извилину и правую среднюю/верхнюю височную извилину. Вместе с тем были получены новые данные о вовлечении мозжечка и таламуса в обеспечение процессов считывания эмоционального выражения глаз по сравнению с процессом определения возраста при выполнении RMET-задания, упоминавшемся ранее только в единичных работах. Помимо этого, были выявлены новые эффекты изменения уровня локальной активности в условиях RMET-задания, уточняющие характер вовлечения медиальной префронтальной коры, предклинья, левой угловой извилины и левой средней/верхней височной извилины мозга человека в обеспечение определения аффективных внутренних, психических состояний другого человека. Таким образом, в результате проведенного фМРТ-исследования был не только успешно апробирован расширенный вариант русскоязычного RMET-задания, но и получены новые данные, расширяющие представления о составе структур мозга, связанных с аффективным аспектом процессов, ассоциированных с ментализацией.

Полный текст

Доступ закрыт

Об авторах

М. А. Желтякова

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук

Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург

А. Д. Мызников

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук

Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург

А. Д. Коротков

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук

Автор, ответственный за переписку.
Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург

И. С. Князева

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук

Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург

Р. С. Машарипов

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук

Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург

Д. В. Чередниченко

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук

Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург

М. В. Киреев

Институт мозга человека им. Н.П. Бехтеревой Российской академии наук; Санкт-Петербургский государственный университет

Email: korotkov@ihb.spb.ru
Россия, Санкт-Петербург; Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Александров Ю.И. Психофизиология, 3rd ed. Питер, СПб. 2007.
  2. Бурсов К.Г., Желтякова М.А., Мызников А.Д., Морошкина Н.В., Князева И.С., Машарипов Р.С., Коротков А.Д., Киреев М.В. Валидация русскоязычного аналога RMET: лингво-психологическое исследование для создания инструмента для нейровизуализационных исследований. Десятая Международная Конференция По Когнитивной Науке: Тезисы Докладов 2024. Десятая международная конференция по когнитивной науке, Пятигорск: 59–60.
  3. Румянцева Е.Е. Методика оценки психического состояния другого по выражению глаз. Психиатрия 2013. 59 (3): 30–36.
  4. Сахибалиева А.А., Прошутинский Е.О., Мершина Е.А., Печенкова Е.В. Чтение психического по глазам и голосу: разработка методик для фМРТ на русском языке, in: ПСИХОЛОГИЯ ПОЗНАНИЯ Материалы Конференции. Всероссийская Научная Конференция Памяти Дж. С. Брунера 2024. 336-340.
  5. Adams R.B., Rule N.O., Franklin R.G., Wang E., Stevenson M.T., Yoshikawa S., Nomura M., Sato W., Kveraga K., Ambady N. Cross-cultural reading the mind in the eyes: an fMRI investigation. Journal of cognitive neuroscience. 2010. 22(1): 97–108. https://doi.org/10.1162/JOCN.2009.21187
  6. Altschuler M., Sideridis G., Kala S., Warshawsky M., Gilbert R., Carroll D., Burger-Caplan R., Faja S. Measuring Individual Differences in Cognitive, Affective, and Spontaneous Theory of Mind Among School-Aged Children with Autism Spectrum Disorder. Journal of Autism and Developmental Disorders. 2018. 48(11): 3945–3957. https://doi.org/10.1007/S10803-018-3663-1/FIGURES/3
  7. Andrews T.J., Ewbank M.P. Distinct representations for facial identity and changeable aspects of faces in the human temporal lobe. Neuroimage. 2004. 23(3): 905–913. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2004.07.060
  8. Arioli M., Cattaneo Z., Ricciardi E., Canessa N. Overlapping and specific neural correlates for empathizing, affective mentalizing, and cognitive mentalizing: A coordinate-based meta-analytic study. Human Brain Mapping. 2021. 42(14): 4777–4804. https://doi.org/10.1002/HBM.25570
  9. Balgova E., Diveica V., Jackson R.L., Binney R.J. Overlapping neural correlates underpin theory of mind and semantic cognition: Evidence from a meta-analysis of 344 functional neuroimaging studies. Neuropsychologia. 2024. 200: 108904. https://doi.org/10.1016/J.NEUROPSYCHOLOGIA.2024.108904
  10. Baron-Cohen S., Ring H.A., Wheelwright S., Bullmore E.T., Brammer M.J., Simmons A., Williams S.C.R. Social intelligence in the normal and autistic brain: An fMRI study. European Journal of Neuroscience. 1999. 11(6): 1891–1898. https://doi.org/10.1046/J.1460-9568.1999.00621.X
  11. Baron-Cohen Simon, Wheelwright S., Hill J., Raste Y., Plumb I. The ’’Reading the Mind in the Eyes’’ Test Revised Version: A Study with Normal Adults, and Adults with Asperger Syndrome or High-functioning Autism. J. Child Psychol. Psychiat. 2001. 42(2): 241–251.
  12. Bodden M.E., Kübler D., Knake S., Menzler K., Heverhagen J.T., Sommer J., Kalbe E., Krach S., Dodel R. Comparing the neural correlates of affective and cognitive theory ofmind using fMRI: Involvement of the basal ganglia in affective theory ofmind. Advances in Cognitive Psychology. 2013. 9(1): 32. https://doi.org/10.2478/V10053-008-0129-6
  13. Bora E. A meta-analysis of theory of mind and “mentalization” in borderline personality disorder: a true neuro-social-cognitive or meta-social-cognitive impairment? Psychological medicine. 2021. 51(15): 2541–2551. https://doi.org/10.1017/S0033291721003718
  14. Brothers L., Ring B. A Neuroethological Framework for the Representation of Minds. Journal of Cognitive Neuroscience. 1992. 4(2): 107–118.
  15. https://doi.org/10.1162/JOCN.1992.4.2.107
  16. Castelli I., Baglio F., Blasi V., Alberoni M., Falini A., Liverta-Sempio O., Nemni R., Marchetti A. Effects of aging on mindreading ability through the eyes: An fMRI study. Neuropsychologia. 2010a. 48(9): 2586–2594. https://doi.org/10.1016/J.NEUROPSYCHOLOGIA.2010.05.005
  17. Coad B.M., Postans M., Hodgetts C.J., Muhlert N., Graham K.S., Lawrence A.D. Structural connections support emotional connections: Uncinate Fasciculus microstructure is related to the ability to decode facial emotion expressions. Neuropsychologia. 2020. 145: 106562. https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2017.11.006
  18. Deng F., Bueber M.A., Cao Y., Tang J., Bai X., Cho Y., Lee J., Lin Z., Yang Q., Keshavan M.S., Stone W.S., Qian M., Yang L.H., Phillips M.R. Assessing social cognition in patients with schizophrenia and healthy controls using the reading the mind in the eyes test (RMET): a systematic review and meta-regression. Psychological Medicine. 2024. 54(5): 847–873. https://doi.org/10.1017/S0033291723003501
  19. Diveica V., Koldewyn K., Binney R.J. Establishing a role of the semantic control network in social cognitive processing: A meta-analysis of functional neuroimaging studies. NeuroImage. 2021. 245: 118702. https://doi.org/10.1016/J.NEUROIMAGE.2021.118702
  20. Engell A.D., Haxby J.V. Facial expression and gaze-direction in human superior temporal sulcus. Neuropsychologia. 2007. 45(14): 3234–3241. https://doi.org/10.1016/j.neuropsychologia.2007.06.022
  21. Frith U. A new look at language and communication in autism. International Journal of Language & Communication Disorders. 1989. 24(2): 123–150. https://doi.org/10.3109/13682828909011952
  22. Giese M.A., Rizzolatti G. Neural and Computational Mechanisms of Action Processing: Interaction between Visual and Motor Representations. Neuron. 2015. 88(1): 167–180. https://doi.org/10.1016/j.neuron.2015.09.040
  23. Gosch S., Puhlmann L.M.C., Lauckner M.E., Förster K., Kanske P., Wiesmann C.G., Preckel K. An fMRI study on alexithymia and affective state recognition in the Reading the Mind in the Eyes Test. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 2024. 19(1): nsae058. https://doi.org/10.1093/scan/nsae058
  24. Greenberg D.M., Warrier V., Abu-Akel A., Allison C., Gajos K.Z., Reinecke K., Rentfrow P.J., Radecki M.A., Baron-Cohen S. Sex and age differences in “theory of mind” across 57 countries using the English version of the “Reading the Mind in the Eyes” Test. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2023. 120(1): e2022385119. https://doi.org/10.1073/PNAS.2022385119/SUPPL_FILE/PNAS.2022385119.SAPP.PDF
  25. Gunther Moor B., Op de Macks Z.A., Güroǧlu B., Rombouts S.A.R.B., Van der Molen M.W., Crone E.A. Neurodevelopmental changes of reading the mind in the eyes. Social Cognitive and Affective Neuroscience. 2012. 7(1): 44–52. https://doi.org/10.1093/SCAN/NSR020
  26. Handley G., Kubota J.T., Li T., Cloutier J. Black “Reading the Mind in the Eyes” task: The development of a task assessing mentalizing from black faces. PLOS ONE. 2019. 14(9): e0221867. https://doi.org/10.1371/JOURNAL.PONE.0221867
  27. Hartshorne J.K., Germine L.T. When Does Cognitive Functioning Peak? The Asynchronous Rise and Fall of Different Cognitive Abilities Across the Life Span. Psychological Science. 2015. 26(4): 433–443. https://doi.org/10.1177/0956797614567339
  28. Hess U., Blairy S. Facial mimicry and emotional contagion to dynamic emotional facial expressions and their influence on decoding accuracy. Int J Psychophysiol. 2001. 40(2): 129–141. https://doi.org/10.1016/s0167-8760(00)00161-6
  29. Hugdahl K., Raichle M.E., Mitra A., Specht K. On the existence of a generalized non-specific task-dependent network. Front. Hum. Neurosci. 2015. 9: https://doi.org/10.3389/fnhum.2015.00430
  30. Johnson B.N., Kivity Y., Rosenstein L.K., LeBreton J.M., Levy K.N. The Association BetweenMentalizing and Psychopathology: AMeta-Analysis of the Reading theMind in the Eyes Task Across Psychiatric Disorders. Clinical Psychology: Science and Practice. 2022. 29(4): 423–439. https://doi.org/10.1037/CPS0000105
  31. Kamashita R., Setsu R., Numata N., Koga Y., Nakazato M., Matsumoto K., Ando H., Masuda Y., Maral S., Shimizu E., Hirano Y. Atypical social cognition processing in bulimia nervosa: an fMRI study of patients thinking of others’ mental states. BioPsychoSocial Medicine. 2024a. 18(1): 1–12. https://doi.org/10.1186/S13030-023-00297-Y/TABLES/4
  32. Kim H.A., Kaduthodil J., Strong R.W., Germine L.T., Cohan S., Wilmer J.B. Multiracial Reading the Mind in the Eyes Test (MRMET): An inclusive version of an influential measure. Behavior Research Methods. 2024. 1–18. https://doi.org/10.3758/S13428-023-02323-X/FIGURES/8
  33. Koo S.J., Kim Y.J., Han J.H., Seo E., Park H.Y., Bang M., Park J.Y., Lee E., An S.K. “Reading the Mind in the Eyes Test”: Translated and Korean Versions. Psychiatry Investigation 2021. 18(4): 295. https://doi.org/10.30773/PI.2020.0289
  34. Leslie K.R., Johnson-Frey S.H., Grafton S.T. Functional imaging of face and hand imitation: towards a motor theory of empathy. Neuroimage. 2004. 21(2): 601–607. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2003.09.038
  35. Malatesta G., D’Anselmo A., Prete G., Lucafò C., Faieta L., Tommasi L. The Predictive Role of the Posterior Cerebellum in the Processing of Dynamic Emotions. Cerebellum. 2024. 23(2): 545–553. https://doi.org/10.1007/s12311-023-01574-w
  36. Mar R.A. The Neural Bases of Social Cognition and Story Comprehension. Annual Review of Psychology. 2011. 62(1): 103–134. https://doi.org/10.1146/annurev-psych-120709-145406
  37. Masharipov R., Knyazeva I., Korotkov A., Cherednichenko D., Kireev M. Comparison of whole-brain task-modulated functional connectivity methods for fMRI task connectomics. Commun Biol. 2024. 7(1): 1–21. https://doi.org/10.1038/s42003-024-07088-3
  38. Molenberghs P., Cunnington R., Mattingley J.B. Brain regions with mirror properties: a meta-analysis of 125 human fMRI studies. Neurosci Biobehav Rev. 2012. 36(1): 341–349. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2011.07.004
  39. Molenberghs P., Johnson H., Henry J.D., Mattingley J.B. Understanding the minds of others: A neuroimaging meta-analysis. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2016. 65: 276–291. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2016.03.020
  40. Narumoto J., Okada T., Sadato N., Fukui K., Yonekura Y. Attention to emotion modulates fMRI activity in human right superior temporal sulcus. Brain Res Cogn Brain Res. 2001. 12(2): 225–231. https://doi.org/10.1016/s0926-6410(01)00053-2
  41. Nolte T., Bolling D.Z., Hudac C.M., Fonagy P., Mayes L., Pelphrey K.A. Brain mechanisms underlying the impact of attachment-related stress on social cognition. Front Hum Neurosci. 2013. 7: 816. https://doi.org/10.3389/fnhum.2013.00816
  42. Oldfield R.C. The assessment and analysis of handedness: the Edinburgh inventory. Neuropsychologia. 1971. 9(1): 97–113. https://doi.org/10.1016/0028-3932(71)90067-4
  43. Overgaauw S., van Duijvenvoorde A.C.K., Gunther Moor B., Crone E.A. A longitudinal analysis of neural regions involved in reading the mind in the eyes. Soc Cogn Affect Neurosci. 2015a. 10(5): 619–627. https://doi.org/10.1093/scan/nsu095
  44. Pavlova M.A., Sokolov A.A. Reading language of the eyes. Neuroscience & Biobehavioral Reviews. 2022. 140: 104755. https://doi.org/10.1016/J.NEUBIOREV.2022.104755
  45. Peñuelas-Calvo I., Sareen A., Sevilla-Llewellyn-Jones J., Fernández-Berrocal P. The “Reading the Mind in the Eyes” Test in Autism-Spectrum Disorders Comparison with Healthy Controls: A Systematic Review and Meta-analysis. Journal of Autism and Developmental Disorders. 2019. 49(3): 1048–1061. https://doi.org/10.1007/S10803-018-3814-4/FIGURES/5
  46. Pierce J.E., Thomasson M., Voruz P., Selosse G., Péron J. Explicit and Implicit Emotion Processing in the Cerebellum: A Meta-analysis and Systematic Review. Cerebellum (London, England). 2022. 22(5): 852. https://doi.org/10.1007/s12311-022-01459-4
  47. Premack D., Woodruff G. Does the chimpanzee have a theory of mind? Behavioral and Brain Sciences. 1978. 1(4): 515–526. https://doi.org/10.1017/S0140525X00076512
  48. Preti A., Siddi S., Marzola E., Abbate Daga G. Affective cognition in eating disorders: a systematic review and meta-analysis of the performance on the “Reading the Mind in the Eyes” Test. Eating and Weight Disorders – Studies on Anorexia, Bulimia and Obesity. 2022 27(7): 2291–2307. https://doi.org/10.1007/S40519-022-01393-8
  49. Quidé Y., Wilhelmi C., Green M.J. Structural brain morphometry associated with theory of mind in bipolar disorder and schizophrenia. PsyCh journal. 2020. 9(2): 234–246. https://doi.org/10.1002/PCHJ.322
  50. Rizzolatti G., Craighero L. THE MIRROR-NEURON SYSTEM. Annual Review of Neuroscience. 2004. 27(Volume 27, 2004): 169–192. https://doi.org/10.1146/annurev.neuro.27.070203.144230
  51. Sabatinelli D., Fortune E.E., Li Q., Siddiqui A., Krafft C., Oliver W.T., Beck S., Jeffries J. Emotional perception: meta-analyses of face and natural scene processing. Neuroimage. 2011. 54(3): 2524–2533. https://doi.org/10.1016/j.neuroimage.2010.10.011
  52. Schmidtmann G., Jennings B., Sandra D., Pollock J., Gold I. The McGill Face Database: Validation and Insights Into the Recognition of Facial Expressions of Complex Mental States. Perception. 2020. 49: 1–20. https://doi.org/10.1177/0301006620901671
  53. Schraa-Tam C.K.L., Rietdijk W.J.R., Verbeke W.J.M.I., Dietvorst R.C., van den Berg W.E., Bagozzi R.P., De Zeeuw C.I. fMRI activities in the emotional cerebellum: a preference for negative stimuli and goal-directed behavior. Cerebellum. 2012. 11(1): 233–245. https://doi.org/10.1007/s12311-011-0301-2
  54. Schurz M., Radua J., Aichhorn M., Richlan F., Perner J. Fractionating theory of mind: A meta-analysis of functional brain imaging studies. Neuroscience and Biobehavioral Reviews. 2014. 42: 9–34. https://doi.org/10.1016/J.NEUBIOREV.2014.01.009
  55. Schurz M., Radua J., Tholen M.G., Maliske L., Margulies D.S., Mars R.B., Sallet J., Kanske P. Toward a hierarchical model of social cognition: A neuroimaging meta-analysis and integrative review of empathy and theory of mind. Psychol Bull. 2021. 147(3): 293–327. https://doi.org/10.1037/bul0000303
  56. Shamay-Tsoory S.G., Shur S., Barcai-Goodman L., Medlovich S., Harari H., Levkovitz Y. Dissociation of cognitive from affective components of theory of mind in schizophrenia. Psychiatry Research. 2007. 149(1–3): 11–23. https://doi.org/10.1016/J.PSYCHRES.2005.10.018
  57. Simon M., Németh N., Gálber M., Lakner E., Csernela E., Tényi T., Czéh B. Childhood Adversity Impairs Theory of Mind Abilities in Adult Patients With Major Depressive Disorder. Frontiers in Psychiatry. 2019. 10(2): 471216. https://doi.org/10.3389/FPSYT.2019.00867/BIBTEX
  58. Sliwinska M.W., Elson R., Pitcher D. Dual-site TMS demonstrates causal functional connectivity between the left and right posterior temporal sulci during facial expression recognition. Brain Stimul. 2020. 13(4): 1008–1013. https://doi.org/10.1016/j.brs.2020.04.011
  59. Stafford O., Gleeson C., Egan C., Tunney C., Rooney B., O’Keeffe F., McDermott G., Baron-Cohen S., Burke T. A 20-Year Systematic Review of the ‘Reading the Mind in the Eyes’ Test across Neurodegenerative Conditions. Brain Sciences. 2023. 13(9): 1268. https://doi.org/10.3390/BRAINSCI13091268/S1
  60. Thye M.D., Bednarz H.M., Herringshaw A.J., Sartin E.B., Kana R.K. The impact of atypical sensory processing on social impairments in autism spectrum disorder. Dev Cogn Neurosci. 2018a. 29: 151–167. https://doi.org/10.1016/j.dcn.2017.04.010
  61. Thye M.D., Murdaugh D.L., Kana R.K. Brain Mechanisms Underlying Reading the Mind from Eyes, Voice, and Actions. Neuroscience. 2018b. 374: 172–186. https://doi.org/10.1016/j.neuroscience.2018.01.045
  62. Tollenaar M.S., Overgaauw S. Empathy and mentalizing abilities in relation to psychosocial stress in healthy adult men and women. Heliyon. 2020. 6(8): e04488. https://doi.org/10.1016/j.heliyon.2020.e04488
  63. Van Overwalle F. Social and emotional learning in the cerebellum. Nat. Rev. Neurosci. 2024. 1–16. https://doi.org/10.1038/s41583-024-00871-5
  64. Van Overwalle F. Social cognition and the brain: A meta-analysis. Human Brain Mapping 2009. 30(3): 829–858. https://doi.org/10.1002/HBM.20547
  65. Van Overwalle F., Haihambo N., Ma Q., Li M., Martínez-Regueiro R., Argoub I., Firouzi M., Deroost N., Baeken C., Baetens K. Cerebellar non-invasive stimulation of social and emotional mentalizing: A meta-analysis. Imaging Neuroscience. 2024. https://doi.org/10.1162/imag_a_00334
  66. Van Overwalle F., Manto M., Cattaneo Z., Clausi S., Ferrari C., Gabrieli J.D.E., Guell X., Heleven E., Lupo M., Ma Q., Michelutti M., Olivito G., Pu M., Rice L.C., Schmahmann J.D., Siciliano L., Sokolov A.A., Stoodley C.J., van Dun K., Vandervert L., Leggio M. Consensus Paper: Cerebellum and Social Cognition. Cerebellum. 2020. 19(6): 833–868. https://doi.org/10.1007/s12311-020-01155-1
  67. Vucurovic K., Caillies S., Kaladjian A. Neural correlates of theory of mind and empathy in schizophrenia: An activation likelihood estimation meta-analysis. Journal of Psychiatric Research. 2020. 120: 163–174. https://doi.org/10.1016/J.JPSYCHIRES.2019.10.018
  68. Woolley A.W., Aggarwal I., Malone T.W. Collective Intelligence and Group Performance. Current Directions in Psychological Science. 2015. 24(6): 420–424. https://doi.org/10.1177/0963721415599543
  69. Yin S., Fu C., Chen A. The structural and functional correlates underlying individual heterogeneity of reading the mind in the eyes. Biol Psychol. 2018. 138: 179–184. https://doi.org/10.1016/j.biopsycho.2018.09.009

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать
2. Рис. 1. Схема тестового задания на определение эмоций (RMET).

Скачать (70KB)
Метаданные
3. Рис. 2. Статистические параметрические карты результатов анализа фМРТ-данных для контрастов «Определение эмоций > Определение возраста» и «Определение возраста > Определение эмоций», сформированные с использованием корректированного статистического порога на кластерном уровне методом FWE p < 0.05. Для каждой полученной области были сформированы гистограммы с направлением и размером эффектов (числовая шкала в относительных единицах): голубой – определение эмоций, розовый – определение возраста.

Скачать (446KB)
Метаданные
4. Рис. 3. Сопоставление результатов текущего фМРТ-исследования (результаты для контраста «Определение эмоций > Определение возраста») с результатами метаанализа Schurz и соавт. (Schurz et al., 2021).

Скачать (230KB)
Метаданные

© Российская академия наук, 2025