Хроническая визуализация морфологии дендритных шипиков у трансгенных мышей гибридной линии 5XFAD-M, являющихся моделью болезни Альцгеймера

Обложка

Цитировать

Полный текст

Открытый доступ Открытый доступ
Доступ закрыт Доступ предоставлен
Доступ закрыт Только для подписчиков

Аннотация

Болезнь Альцгеймера (БА) является хроническим нейродегенеративным заболеванием с поражением нейронных структур в разных областях головного мозга, включая утрату синапсов. Причины деструктивных изменений и гибели нейронов изучены недостаточно. Механизмы утраты синапсов неопределенны. При развитии БА происходят структурные и функциональные изменения в синапсах, которые взаимосвязаны с морфологией постсинаптических образований – дендритных шипиков. В работе описана технология хронической визуализации дендритных шипиков у трансгенных животных с помощью методов мультифотонной флуоресцентной микроскопии. Были использованы гибридные животные (5xFAD-М) с экспрессий зеленого флуоресцентного белка и моделью БА. Приведенные в работе методические решения позволили выявить многодневную динамику плотности дендритных шипиков, а также отследить преобразование их морфологических типов в течение длительного периода наблюдений.

Об авторах

А. Е. Матухно

Южный федеральный университет

Автор, ответственный за переписку.
Email: aematuhno@sfedu.ru

Научно-исследовательский технологический центр нейротехнологий

Россия, Ростов-на-Дону

П. В. Ткачева

Южный федеральный университет

Email: aematuhno@sfedu.ru

Научно-исследовательский технологический центр нейротехнологий

Россия, Ростов-на-Дону

В. Б. Войнов

Южный федеральный университет

Email: aematuhno@sfedu.ru

Научно-исследовательский технологический центр нейротехнологий

Россия, Ростов-на-Дону

Л. В. Лысенко

Южный федеральный университет

Email: aematuhno@sfedu.ru

Физический факультет

Россия, Ростов-на-Дону

Е. В. Евсюкова

Южный федеральный университет

Email: aematuhno@sfedu.ru

Научно-исследовательский технологический центр нейротехнологий

Россия, Ростов-на-Дону

А. О. Тайсаева

Южный федеральный университет

Email: aematuhno@sfedu.ru

Научно-исследовательский технологический центр нейротехнологий

Россия, Ростов-на-Дону

И. Б. Безпрозванный

Южный федеральный университет; Санкт-Петербургский политехнический университет Петра Великого

Email: aematuhno@sfedu.ru

Научно-исследовательский технологический центр нейротехнологий; Лаборатория молекулярной нейродегенерации

Россия, Ростов-на-Дону; Санкт-Петербург

Список литературы

  1. Левин О.С., Васенина Е.Е. 25 лет амилоидной гипотезе происхождения болезни Альцгеймера: достижения, неудачи и новые перспективы. Журнал неврологии и психиатрии. 2016. 6 (2): 3–9.
  2. Литвиненко И.В., Емелин А.Ю., Лобзин В.Ю., Колмакова К.А., Наумов К.М., Лупанов И.А., Киливаева Г.А., Ализаде М.Р. Амилоидная гипотеза болезни Альцгеймера: прошлое и настоящее, надежды и разочарования. Неврология, нейропсихиатрия, психосоматика. 2019. 11 (3): 4–10.
  3. Попов В.И., Медведев Н.И., Рогачевский В.В., Игнатьев Д.А., Стьюарт М.Г., Фесенко Е.Е. Трехмерная организация синапсов и астроглии в гиппокампе крыс и сусликов: новые структурно-функциональные парадигмы работы синапса. Биофизика. 2003. 48 (2): 289–308.
  4. Стефанова Н.А., Колосова Н.Г. Эволюция представлений о патогенезе болезни Альцгеймера. Вестн. Моск. Ун-та. Сер. 16. Биология. 2016. № 1. С. 6–13.
  5. Татарникова О.Г., Орлов М.А., Бобкова Н.В. Бета-амилоид и тау-белок: структура, взаимодействие и прионоподобные свойства. Успехи биологической химии. 2015. 55: 351–390.
  6. Amram S., Frenkel D. Chapter 3 – Animal Models of Alzheimer’s Disease. Neuroprotection in Alzheimer’s Disease. Academic Press. 2017. 31–58 pp.
  7. Avrahami L., Farfara D., Shaham-Kol M., Vassar R., Frenkel D., Eldar-Finkelman H. Inhibition of glycogen synthase kinase-3 ameliorates beta-amyloid pathology and restores lysosomal acidification and mammalian target of rapamycin activity in the Alzheimer disease mouse model: in vivo and in vitro studies. J. Biol. Chem. 2013. 288 (2): 1295–1306.
  8. Bader A.S., Gnädig M.U., Fricke M., Büschgens L., Berger L.J., Klafki H.W., Meyer T., Jahn O., Weggen S., Wirths O. Brain Region-Specific Differences in Amyloid-β Plaque Composition in 5XFAD Mice. Life (Basel). 2023.13 (4): 1053.
  9. Bell M., Bartol T., Sejnowski T., Rangamani P. Dendritic spine geometry and spine apparatus organization govern the spatiotemporal dynamics of calcium. J Gen Physiol. 2019. 151 (8): 1017–1034.
  10. Bezprozvanny I. Alzheimer’s disease e Where do we go from here? Biochemical and Biophysical Research Communications. 2022. 633: 72–76.
  11. Bezprozvanny I. Calcium signaling and neurodegenerative diseases. Trends Mol Med. 2009. 15 (3): 89–100.
  12. Bezprozvanny I., Mattson M.P. Neuronal calcium mishandling and the pathogenesis of Alzheimer’s disease. Trends Neurosci. 2008. 31:454–463.
  13. Boros B.D., Greathouse K.M., Gentry E.G., Curtis K.A., Birchall E.L., Gearing M., Herskowitz J.H. Dendritic spines provide cognitive resilience against Alzheimer’s disease. Ann Neurol. 2017. 82(4): 602–614.
  14. Chidambaram S.B., Rathipriya A.G., Bolla S.R., Bhat A., Ray B., Mahalakshmi A.M., Manivasagam T., Thenmozhi A.J., Essa M.M., Guillemin G.J., Chandra R., Sakharkar M.K. Dendritic spines: Revisiting the physiological role. Prog Neuropsychopharmacol Biol Psychiatry. 2019. 8 (92): 161–193.
  15. Cline E.N., Bicca M.A., Viola K.L., Klein W.L. The amyloid-oligomer hypothesis: Beginning of the third decade. J. Alzheimers Dis. 2018. 64 (1): 567–610.
  16. Dahl R., Moore A.C., Knight C., Mauger C., Zhang H., Schiltz G.E., Koss W.A., Bezprozvanny I. Positive Allosteric Modulator of SERCA Pump NDC-1173 Exerts Beneficial Effects in Mouse Model of Alzheimer’s Disease. Int. J. Mol. Sci. 2023. 24(13): 11057.
  17. Devi L., Ohno M. Phospho-eIF2alpha level is important for determining abilities of BACE1 reduction to rescue cholinergic neurodegeneration and memory defects in 5XFAD. PLoS One. 2010. 5(9): e12974.
  18. Eimer W.A., Vassar R. Neuron loss in the 5XFAD mouse model of Alzheimer’s disease correlates with intraneuronal Aβ42 accumulation and Caspase-3 activation. Molecular Neurodegeneration. 2013. 8: 2–12.
  19. Forner S., Kawauchi S., Balderrama-Gutierrez G., Kramár E.A., Matheos D.P., Phan J., Javonillo D.I., Tran K.M., Hingco E., da Cunha C., Rezaie N., Alcantara J.A., Baglietto-Vargas D., Jansen C., Neumann J., Wood M.A., MacGregor G.R., Mortazavi A., Tenner A.J., LaFerla F.M., Green K.N. Systematic phenotyping and characterization of the 5xFAD mouse model of Alzheimer’s disease. Sci Data. 2021. 8 (1): 270.
  20. Grutzendler J., Kasthuri N., Gan W.-B. Long-term dendritic spine stability in the adult cortex. Nature. 2002. 420: 812–816.
  21. Holtmaat A.J., Trachtenberg J.T., Wilbrecht L., Shepherd G.M., Zhang X., Knott G.W., Svoboda K. Transient and persistent dendritic spines in the neocortex in vivo. Neuron. 2005. 45 (2): 279–91.
  22. Holtzman D.M., Carrillo M.C., Hendrix J.A., Bain L.J., Catafau A.M., Gault L.M., Goedert M., Mandelkow E., Mandelkow E.M., Miller D.S., Ostrowitzki S., Polydoro M., Smith S., Wittmann M., Hutton M. Tau: From research to clinical development. Alzheimers Dement. 2016. 12(10):1033–1039.
  23. Ilina A., Linkova N. A. Transgenic 5xFAD-M Line of Mice for Dendritic Spine Morphology Analysis in Alzheimer’s Disease. Brain Sci. 2023. 13(2):307.
  24. Jawhar S., Trawicka A., Jenneckens C., Bayer T.A., Wirths O. Motor defcits, neuron loss, and reduced anxiety coinciding with axonal degeneration and intraneuronal Abeta aggregation in the 5XFAD mouse model of Alzheimer’s disease. Neurobiol. 2012. 196: e129–140.
  25. Jones E.G., Powell T.P. Morphological variations in the dendritic spines of the neocortex. J Cell Sci. 1969. 5(2): 509–29.
  26. Kalinin S., Polak P., Lin S. The noradrenaline precursor L-DOPS reduces pathology in a mouse model of Alzheimer’s disease. Neurobiol. 2012. 33(8): 1651–1663.
  27. Laperchia C., Allegra Mascaro A.L., Sacconi L., Andrioli A., Mattè A., De Franceschi L., Grassi-Zucconi G., Bentivoglio M., Buffelli M., Pavone F.S. Two-photon microscopy imaging of thy1GFP-M transgenic mice: a novel animal model to investigate brain dendritic cell subsets in vivo. PLoS One. 2013. 8 (2): e56144.
  28. Leger G.C., Massoud F. Novel disease-modifying therapeutics for the treatment of Alzheimer’s disease. Expert Review of Clinical Pharmacology. 2013. 6 (4): 423–442.
  29. Lin D., Cao L., Wang Z., Li J., Washington J.M, Zuo Z. Lidocaine attenuates cognitive impairment after isoflurane anesthesia in old rats. Behav Brain Res. 2012. 228(2): 319–327.
  30. Lowery R.L., Zhang Y., Kelly E.A., Lamantia C.E., Harvey B.K., Majewska A.K. Rapid, long-term labeling of cells in the developing and adult rodent visual cortex using double-stranded adeno-associated viral vectors. Dev Neurobiol. 2009. 69 (10): 674–688.
  31. Lu J., Zuo Y. Clustered structural and functional plasticity of dendritic spines, Brain Research Bulletin. 2017. 129: 18–22.
  32. Majewska A.K., Newton J.R., Sur M. Remodeling of synaptic structure in sensory cortical areas in vivo. J. Neurosci. 2006. 26: 3021–3029.
  33. Meftah S., Gan J. Alzheimer’s disease as a synaptopathy: Evidence for dysfunction of synapses during disease progression. Front Synaptic Neurosci. 2023. 15:1129036.
  34. Merlini M., Rafalski V.A., Rios Coronado P.E., Gill T.M., Ellisman M., Muthukumar G., Subramanian K.S., Ryu J.K., Syme C.A., Davalos D., Seeley W.W., Mucke L., Nelson R.B., Akassoglou K. Fibrinogen Induces Microglia-Mediated Spine Elimination and Cognitive Impairment in an Alzheimer’s Disease Model. Neuron. 2019. 101 (6): 1099–1108.
  35. Mittmann W., Wallace D.J., Czubayko U., Herb J.T., Schaefer A.T., Looger L.L., Denk W., Kerr J.N. Two-photon calcium imaging of evoked activity from L5 somatosensory neurons in vivo. Nat Neurosci. 2011. 14 (8): 1089–1093.
  36. Moechars D., Lorent K., De Strooper B., Dewachter I. Van Leuven F. Expression in brain of amyloid precursor protein mutated in the alpha-secretase site causes disturbed behavior, neuronal degeneration and premature death in transgenic mice. EMBO. 1996. 15: 1265–1274.
  37. Nelson P.T., Alafuzoff I., Bigio E.H., Bouras C., Braak H., Cairns N.J., Castellani R.J., Crain B.J., Davies P., Del Tredici K., Duyckaerts C., Frosch M.P., Haroutunian V., Hof P.R., Hulette C.M., Hyman B.T., Iwatsubo T., Jellinger K.A., Jicha G.A., Kövari E., Kukull W.A., Leverenz J.B., Love S., Mackenzie I.R., Mann D.M., Masliah E., McKee A.C., Montine T.J., Morris J.C., Schneider J.A., Sonnen J.A., Thal D.R., Trojanowski J.Q., Troncoso J.C., Wisniewski T., Woltjer R.L., Beach T.G. Correlation of Alzheimer disease neuropathologic changes with cognitive status: a review of the literature. J Neuropathol Exp Neurol. 2012. 71 (5): 362–381.
  38. Oakley H., Cole S.L., Logan S., Maus E., Shao P., Craft J., Guillozet-Bongaarts A., Ohno M., Disterhoft J., Van Eldik L., Berry R., Vassar R. Intraneuronal beta-amyloid aggregates, neurodegeneration, and neuron loss in transgenic mice with five familial Alzheimer’s disease mutations: potential factors in amyloid plaque formation. J. Neurosci. 2006. 26 (40): 10129–10140.
  39. Oblak A.L., Lin P.B., Kotredes K.P., Pandey R.S., Garceau D., Williams H.M., Uyar A., O’Rourke R., O’Rourke S., Ingraham C., Bednarczyk D., Belanger M., Cope Z.A., Little G.J., Williams S.G., Ash C., Bleckert A., Ragan T., Logsdon B.A., Mangravite L.M., Sukoff Rizzo S.J., Territo P.R., Carter G.W., Howell G.R., Sasner M., Lamb B.T. Comprehensive Evaluation of the 5XFAD Mouse Model for Preclinical Testing Applications: A MODEL-AD Study. Front Aging Neurosci. 2021. 13:713726.
  40. Olfati N., Shoeibi A., Litvan I. Clinical Spectrum of Tauopathies. Front Neurol. 2022. 13: 944806.
  41. Rochefort N.L., Konnerth A. Dendritic spines: from structure to in vivo function. EMBO Rep. 2012. 13 (8): 699–708.
  42. Schouten M., De Luca G.M., Alatriste González D.K., de Jong B.E., Timmermans W., Xiong H., Krugers H., Manders E.M., Fitzsimons C.P. Imaging dendritic spines of rat primary hippocampal neurons using structured illumination microscopy. J Vis Exp. 2014. 87: 51276.
  43. Selkoe D.J., Hardy J. The amyloid hypothesis of Alzheimer’s disease at 25 years. EMBO Mol. Med. 2016. 8 (6): 595–608.
  44. Shao L.X., Liao C., Gregg I., Davoudian P.A., Savalia N.K., Delagarza K., Kwan A.C. Psilocybin induces rapid and persistent growth of dendritic spines in frontal cortex in vivo. Neuron. 2021. 109(16): 2535–2544.e4.
  45. Shao W., Peng D., Wang X. Genetics of Alzheimer’s disease: From pathogenesis to clinical usage. J. Clin. Neurosci. 2017. 45: 1–8.
  46. Son S., Nagahama K., Lee J., Jung K., Kwak C., Kim J., Noh Y.W., Kim E., Lee S., Kwon H.B., Heo W.D. Real-time visualization of structural dynamics of synapses in live cells in vivo. Nat Methods. 2024. 21 (2): 353–360.
  47. Soria Lopez J.A., González H.M., Léger G.C. Alzheimer’s disease. Handbook of Clinical Neurology. 2019. 167(3rd series). pp. 231–255.
  48. Spires T.L., Meyer-Luehmann M., Stern E.A., McLean P.J., Skoch J., Nguyen P.T., Bacskai B.J., Hyman B.T. Dendritic Spine Abnormalities in Amyloid Precursor Protein Transgenic Mice Demonstrated by Gene Transfer and Intravital Multiphoton Microscopy. Journal of Neuroscience. 2005. 25 (31): 7278–7287.
  49. Subramanian J., Savage J.C., Tremblay M.-È. Synaptic Loss in Alzheimer’s Disease: Mechanistic Insights Provided by Two-Photon in vivo Imaging of Transgenic Mouse Models. Front. Cell. Neurosci. 2020. V. 14. Article: 592607.
  50. Tan A.M., Waxman S.G. Dendritic spine dysgenesis in neuropathic pain. Neurosci Lett. 2015. 601:54–60.
  51. Tong D., Godale C.M., Kadakia F.K., Gu Z., Danzer C.S.K., Alghamdi A., Zhao P., Loepke A.W., Danzer S.C. Immature murine hippocampal neurones do not develop long-term structural changes after a single isoflurane exposure. Br J Anaesth. 2019. 123 (6): 818–826.
  52. Vidal M., Morris R., Grosveld F., Spanopoulou E. Tissue-specifc control elements of the Ty-1 gene. EMBO J. 1990. 9: 833–840.
  53. Walker L.C. Prion-like mechanisms in Alzheimer disease. Handb Clin Neurol. 2018. 153: 303–319.
  54. Yang G., Chang P.C., Bekker A., Blanck T.J., Gan W.B. Transient effects of anesthetics on dendritic spines and filopodia in the living mouse cortex. Anesthesiology. 2011. 115 (4): 718–726.
  55. Yuste R., Majewska A., Holthoff K. From form to function: calcium compartmentalization in dendritic spines. Nat Neurosci. 2000. 3 (7): 653–659.

Дополнительные файлы

Доп. файлы
Действие
1. JATS XML
Скачать

© Российская академия наук, 2024